Эллиотт родился в Лондоне в семье Нины Митчелл и Майлза Лэймена Фарра Эллиотта. Получил образование в , актёрскому мастерству обучался в Королевской академии драматического искусства.
После войны Эллиотт выступал в театрах лондонского Вест-Энда в спектаклях The Guinea Pig (1946) и Venus Observed (1950), где его партнёром был Лоуренс Оливье. В 1950 году он дебютировал на Бродвее в пьесе Ring Round the Moon, а его кинокарьера началась в 1949 году с участия в картине «Дорогой мистер Прохак». Далее последовали роли в фильмах таких режиссёров, как Дэвид Лин («Звуковой барьер»), Льюис Майлстоун («Те, которые решатся»), Льюис Гилберт («Алфи»), прорывом же для него стала работа в киноленте Клайва Доннера «Только лучшее». На протяжении 1970-1980-х гг. его роли в фильмах «Кукольный дом», «Святой Джек» и «Индиана Джонс: В поисках утраченного ковчега» были отмечены номинациями на премию Британской киноакадемии, а затем он три года подряд удостаивался награды BAFTA за лучшее исполнение ролей второго плана в картинах «Поменяться местами» (1984), «Частное торжество» (1985) и «Защита государства» (1986). В течение своей карьеры в кинематографе и на телевидении Эллиотт сыграл более чем в 120 фильмах и сериалах. В 1988 году за достижения в актёрской деятельности Денхолм Эллиотт был награждён Орденом Британской империи.
Был бисексуалом, дважды состоял в браке. Его первой женой в марте 1954 года стала британская актриса Вирджиния МакКенна, однако уже в ноябре последовал развод. В 1962 году он женился на Сьюзан Робинсон, в браке с которой у него было двое детей — сын Марк и дочь Дженнифер. В 2003 году Дженнифер Эллиотт покончила жизнь самоубийством.
В 1987 году ему диагностировали ВИЧ, однако он продолжил работу, снявшись в нескольких телефильмах, в продолжении истории об Индиане Джонсе «Индиана Джонс и последний крестовый поход», а также исполнив главную роль в пьесе Дэвида Мэмета A Life in the Theatre. Это было его последнее театральное выступление.
В октябре 1992 года он скончался от туберкулёза, осложнённого СПИДом, в своём доме на Ивисе, Испания. Его тело было кремировано. Сьюзан Эллиотт, его вдова, организовала в память о нём благотворительный фонд Denholm Elliott Project, а в 1994 году опубликовала книгу Quest For Love о жизни и карьере Денхолма Эллиотта.
Полный перечень наград и номинаций представлен на сайте IMDB.