Линч родилась в Филадельфии в семье режиссёра Дэвида Линча и художницы Пэгги Риви. В трёхлетнем возрасте снималась в фильме отца «Голова-ластик». Когда Дженнифер было шесть лет её родители развелись. Училась в Лос-Анжелесе и мичиганской Академии искусств, принимала участие в съёмках фильма «Синий бархат» в качестве ассистента продюсера. В 1990 году написала книгу "Тайный дневник Лоры Палмер", сопровождавшую телесериал «Твин Пикс». В том же году стала автором эпизода телесериала «Пятница, 13-е».
Её сценарий «Елена в ящике» заинтересовал многих актрис, включая Мадонну и Ким Бейсинджер. В итоге главную роль в фильме исполнила Шерилин Фенн. Картина получила негативные отзывы (в том числе анти-награду «Золотая малина» в номинации «Худший режиссёр»). После премьеры последовали судебные разбирательства с Мадонной и Ким Бейсинджер, лишённых главной роли в ленте.
На протяжении длительного времени Линч не привлекала внимание публики, занимаясь продюсированием. В 2008 году Линч появилась с фильмом «Наблюдение», дебютировавшем на Каннском фестивале, и последовавшим за ним «Нагин: Женщина-змея» (2009 год). В октябре-ноябре 2008 года Линч получила первые премии на кинофестивале в Ситжесе (Испания) и на нью-йоркском фестивале фильмов ужасов.