Детство актера прошло в пыльных степях штата Колорадо, где невозможно было не полюбить тамошних коренных обитателей — полудиких лошадей. Высшее образование Джон Линч получил в середине 1980-х в театре католического университета Америки. Именно тогда он в первый раз поднялся на театральные подмостки, потом Линч перебрался в Миннеаполис и играл исключительно в шекспировских постановках.
В начале 1990-х Джон был озадачен одним вопросом: «остаться на сцене или уйти в кино». Он выбрал последнее. В 1996 году Линч получил эпизодическую роль в триллере братьев Коэн «Фарго», ему безусловно удалось сыграть тихого подкаблучника-мужа полицейской. Потом последовали «Красивые девочки» и «Чувствуя Миннесоту». С тех пор карьера Джона Линча пошла в гору, одна из недавних заметных ролей — подозреваемый маньяк в фильме Дэвида Финчера «Зодиак». В 2010 году начал сниматься в сериале «Следствие по телу».