Родился в кальвинистской семье. В 1924 году закончил педагогическое училище в Утрехте и начал карьеру учителя, преподавал в Утрехте и Гааге. В 1925 году опубликовал за собственный счёт крошечную первую книгу стихов (в соавторстве). После разрыва с возлюбленной из-за непримиримых разногласий с её отцом Ахтерберг угрожал покончить с собой, у него появились симптомы слабого психоза. Психоз обострился в 1937 году, когда Ахтерберг застрелил из ружья свою домохозяйку и ранил её шестнадцатилетнюю дочь (с обеими он состоял в любовных отношениях и намеревался после двух выстрелов покончить с собой, но оружие дало осечку). Был помещён в психиатрическую клинику, за шесть лет сменил их несколько. В 1946 женился на подруге ранней юности, родителями которой был прежде отвергнут; ребёнок от этого брака прожил лишь несколько часов.
Умер от инфаркта за рулем автомобиля, в котором только что вернулся домой из Амстердама.
Культивировал строгую форму (рифму, строфику, сонет). Мотивы поэзии Ахтерберга - романтические и экзистенциалистские (жажда полноты, страх, стыд, вина), его поэтика эволюционирует от экспрессионизма к сюрреализму.
Поэтическая премия Амстердама (1949, 1954), премия П. К. Хофта (1949), премия К.Хёйгенса (1959). Ряд стихотворений Ахтерберга положен на музыку нидерландскими композиторами (Петер Схат, Маргрит Элен и др.).
В Утрехте с 1999 года действует Институт Геррита Ахтерберга, c 2001 года издаётся ежегодник, посвященный его творчеству.