Маркус Миллер родился и вырос в Нью-Йорке. Первые познания в теории музыки и практические уроки он получил у своего отца, органиста и директора церковного хора. Первым музыкальным инструментом Миллера была блокфлейта. Позже, ещё в школе, он начал осваивать кларнет, играя в школьном ансамбле и в New York All-City band. После школы Маркус поступает в Высшую школу музыки и искусства (High School of Music and Art) по классу кларнета. Он хочет продолжить музыкальное образование в консерватории, но не уверен в правильности выбранного инструмента. Поэтому он поступает в колледж без музыкальной специализации — Queens College.
Бас-гитару Миллер впервые взял в руки, играя в местных фанк-группах, когда ему было тринадцать лет. Он осваивал её самостоятельно, используя знания, полученные при изучении игры на кларнете.
Спустя какое-то время Миллер начинает продюсировать других музыкантов. Его первым серьёзным опытом стал альбом Дэвида Санборна Voyeur, принесший ему Грэмми. Вместе они работали над другими популярными альбомами, в числе которых Close Up, Upfront и получивший Грэмми в 2000 году Inside.
Лютер Вандрос, легенда ритм-энд-блюза, также долгие годы сотрудничал с Миллером. Многие хиты Вандроса, среди которых Till My Baby Comes Home, It’s Over Now, Any Love, I’m Only Human, были написаны или спродюсированы Миллером.
В 1986 году Маркус Миллер продюсирует альбом Майлза Дэвиса Tutu. Всего как продюсер он участвует в создании ещё двух альбомов Дэвиса.
Карьеру сольного исполнителя Миллер начал в 1993 году альбомом The Sun Don’t Lie. В 1995 в свет вышли Tales. После двух лет гастролей по просьбам своих фанатов он издаёт сборник Live & More. Принесший Грэмми в 2001 году альбом М? был назван журналом Jazziz в числе 10 лучших альбомов года. В последнее время Миллер также сочиняет музыку для фильмов.
Сольные альбомы (начиная с 1982)
С Майлзом Дэвисом (1980—1990)