Игровую карьеру Ирина Кириллова (в 1985—1992 годах носила фамилию Пархомчук) начинала в Свердловске в 1982 году. В конце 1980-х стала одним из лидеров сборной СССР, в составе которой выиграла золотые медали Олимпийских игр в Сеуле-1988 и чемпионата мира в Пекине-1990. В 1990 году из-за сложной ситуации в стране и разногласий с главным тренером «Уралочки» и сборной СССР Николаем Карполем переехала в Хорватию, в 1993-м приняла гражданство этой страны. После шестнадцати лет впечатляющей зарубежной карьеры — Кириллова в составе сборной Хорватии дважды выходила в финал чемпионатов Европы, а с клубами побеждала в национальных чемпионатах Хорватии и Италии и розыгрышах еврокубков — вернулась в Россию.
В марте 2005 года Ирина Кириллова начала работать тренером и переводчиком в женской сборной России, которую возглавил муж Ирины итальянец Джованни Капрара. Под руководством Капрары и Кирилловой сборная России выиграла чемпионат мира 2006 года, серебряные медали Гран-при-2006 и «бронзу» чемпионатов Европы (2005, 2007).
После неудачного выступления сборной России на Олимпийских играх-2008 в Пекине весь тренерский состав национальной команды, включая Кириллову, подал в отставку. В период работы со сборной Кириллова не раз озвучивала желание продолжить карьеру игрока, но не могла претендовать ни на место в испытывающей дефицит игроков сборной Хорватии, поскольку была связана контрактом со сборной России, ни на место в составе сборной России из-за запрета два раза менять спортивное гражданство. В одном из интервью незадолго до старта пекинской Олимпиады Кириллова говорила:
В конце августа 2008 года Кириллова подписала контракт с московским «Динамо» и вернулась на площадку. Дебют Кирилловой в «Динамо» пришёлся на матч, сыгранный 29 октября 2008 года в Одинцове против местного «Заречья». По итогам сезона к своей коллекции медалей и титулов Ирина добавила «серебро» Лиги чемпионов и звание лучшей связующей «Финала четырёх» этого турнира, а также золотую медаль чемпионата России.
По окончании сезона-2008/09 Ирина Кириллова отклонила предложение руководства «Динамо» о переходе на тренерскую работу и приняла решение продолжить игровую карьеру в Италии. В конце июня 2009 года она была удостоена специального приза Европейской конфедерации волейбола за верность игре и спортивное долголетие.
Сезон-2009/10 Кириллова провела в клубе «Азистел» из Новары. В 2011 году вновь перешла на тренерскую работу, с февраля по сентябрь возглавляла женскую сборную Хорватии. Осенью 2011 года подписала контракт с «Уралочкой-НТМК» и в феврале 2012 года присоединилась к команде, являвшейся первой в её спортивной биографии и по-прежнему руководимой Николаем Карполем. 5 февраля в Екатеринбурге провела первый матч после очередного возвращения в спорт, выйдя на площадку в стартовом составе «Уралочки», встречавшейся в рамках чемпионата России с казанским «Динамо».