Црвенковский был участником антифашистской борьбы македонского народа и был награждён орденом Народного героя (1953). В послевоенное время он был министром просвещения и культуры Югославии (1958-1963). В июле 1963 года сменил, впавшего в немилость Лазара Колишевского, на посту секретаря ЦК СКМ и занимал его до марта 1969 года. Затем он стал членом Президиума СФРЮ, а с июня 1971 по июнь 1972 года был заместителем председателя Президиума Иосипа Броз Тито. В 1974 году из-за либеральных взглядов отстранён от политики.
В начале девяностых годов он вместе со Славко Милосавлевским основал Социал-демократическую партию Македонии.
Его сын Стево Црвенковский был министром иностранных дел и послом Македонии в Великобритании.
Как публицист, Крсте Црвенковский опубликовал следующие работы: