С началом гражданской войны в Финляндии Маннер был назначен 28 января 1918 председателем самопровозглашённого правительства Финляндии, захватившего власть в Хельсинки — Совет народных уполномоченных Финляндии. В том же году, 10 апреля, красные полностью реформировали правительство и Маннер стал главой страны и главнокомандующим Красной гвардии с диктаторскими полномочиями. Он второй человек в истории Финляндии после Николая Бобрикова, получивший такие огромные полномочия. На практике же это ни на что не повлияло, поскольку опыта руководить армией у Маннера не было. Когда поражение в гражданской войне стало очевидно, Маннер и другие члены Совета народных уполномоченных скрываются в Советскую Россию 25 апреля 1918.
В Ухтпечлаге осуществлялось бурение на нефть, переработка нефтепродуктов и добыча каменного угля и радия. Маннера описывали как примерного работника и ударника. Маннер умер в лагере 15 января 1939, согласно свидетельству о смерти, от туберкулёза. Профессор Александр Попов предположил, что истинной причиной смерти могла быть лучевая болезнь, которую Маннер мог получить, так как работал с водой, содержащей радий. Похоронен в Чибью. Официально реабилитирован в 1962.
Куллерво Маннер наряду с Оскари Токоем — второй председатель Эдускунты, который не умер в Финляндии и не похоронен в Финляндии.
Переписка Куллерво Маннера и Ханны Мальм от 1930-х годов опубликована в 1997 под названием Любимый, дорогой товарищ.