Первым профессиональным клубом Алли Маккойста был «Сент Джонстон» из шотландского города Перт. После двух лет проведённых в «Сент Джонстон» на молодого нападающего обратили внимание селекционеры нескольких клубов, но подписать восходящую звезду смог английский «Сандерленд». Но в «Сандерленде» Алли играл неудачно, забив только 8 мячей в 56 матчах. В 1983 году, Маккойст подписал контракт с шотландским «Рейнджерс», тренер «Рейнджерс» Джон Крейг настаивал на приобретении этого нападающего, хотя Крейг позже покинул команду в октябре 1983 года.
В течение 15 лет Маккойст выступал за «Рейнджерс», стал десятикратным чемпионом Шотландии, трёхкратным обладателем кубка Шотландии и семь раз выигрывал кубок лиги. В 1992 и 1993, Маккойст стал лучшим нападающем в Европе. В чемпионате Шотландии Маккойст забил 251 мяч, этот результат является лучшим в истории «Рейнджерс» и шотландского футбола. Всего Маккойст забил 355 мячей, по проведенным встречам за «Рейнджерс» Маккойст также занимает первую строчку с 581 матчем. Дважды становился лучшим снайпером среди бомбардиров национальных чемпионатов Европы, но «Золотая бутса» в тот период не вручалась.
Маккойст завершил карьеру 2001 году по причине травмы (перелом ноги) в «Килмарноке», проведя три сезона.
Большим разочарованием стало непопадание Маккойста на чемпионат мира 1998 года из-за травмы.
В 2004, Алли вошёл в тренерский штаб сборной Шотландии, главным тренером сборной был его бывший тренер по «Рейнджерс» Уолтер Смит.
В 2006, Маккойст вернулся к тренерской работе, возглавив «Инвернесс Каледониан Тисл», так как хотел работать поближе к своему дому в Глазго.
10 января 2007, Маккойст стал ассистентом главного тренера «Рейнджерс» Уолтера Смита.
После победы «Рейнджерс» в финале кубка Шотландии в 2008 году, Смит заявил что Маккойст должен возглавить клуб.
Маккойст также известен по работе на телевидении. Алли был ведущим программы «Спортивный Вопрос» с 1997 по 2007, в своём прощальном эпизоде, Маккойст не смог признать «Таинственного Гостя», которым был Уолтер Смит.
Маккойст вместе с Джоном Мотсоном был комментатором в ряде компьютерных игр FIFA от EA Sports.
Маккойст также сыграл одну из главных ролей в спортивной драме Цена победы.
Маккойст женился в 1990 году, в 2004 году он развёлся со своей женой Аллисон, у них трое детей: Александр, Эрджилл и Митчелл. У Маккойста есть так же внебрачный сын Арран, от Вивьен Росс.