Хантер играл в «Сёрд Ланарке» и «Эйр Тисле», прежде чем перейти в «Астон Виллу» в 1878 году, за 10 лет до создания Футбольной лиги. Несмотря на то, что он был одним из лучших игроков того времени, он так и не смог исполнить свою мечту играть за сборную Шотландии, это произошло из-за того, что Шотландская футбольная ассоциация запрещала привлекать в сборную шотландцев, играющих в Англии.
Есть легенда, что Хантер приехал в Бирмингем, чтобы играть за «Калторп», но из-за того, что не смог найти расположение команды, был вынужден играть за «Астон Виллу».
Хантер стал первым игроком, который забивал в каждом матче кубка Англии за «Астон Виллу», в победном Кубке Англии 1887.
В 1890 году в матче футбольной лиги с «Эвертоном» Хантер перенес сердечный приступ и упал в обморок. С тех пор он не вставал с постели и умер 29 ноября 1894 года в возрасте 35-ти лет. Говорят, что перед смертью он попросил, чтобы его приподняли, чтобы видеть, как толпа идет к Перри Барр.
Его брат Энди тоже играл за «Астон Виллу».
В 1998 году Хантер был вписан в список 100 легенд Футбольной лиги.
Надгробный камень на его могиле гласит: