Воспитанник клуба «Наполи» из родного города, выступал в нём девять лет на взрослом уровне, затем перешёл в туринский «Ювентус», где вскоре стал капитаном. Был одним из лучших защитников Серии A своего времени. Дважды становился чемпионом Италии в составе «Наполи» (1986/87, 1989/90), шесть раз выигрывал скудетто в составе «Ювентуса» (1994/95, 1996/97, 1997/98, 2001/02, 2002/03, 2004/05; последний титул аннулирован вследствие Кальчополи). Выиграл ряд международных клубных турниров: Лигу чемпионов (1995/96), Кубок УЕФА (1988/89), Суперкубок УЕФА (1996), Межконтинентальный кубок (1996).
За сборную Италии Чиро Феррара провел 49 матчей, но безоговорочным игроком основного состава не был. На чемпионате мира 1990, когда Италия финишировала третьей, и на Евро-2000, когда она завоевала «серебро», Феррара провёл только по одной игре. Одной из причин этого была сильная конкуренция среди игроков его амплуа: за место в основе Феррара приходилось бороться с Франко Барези, Алессандро Костакуртой, Мауро Тассотти, Пьетро Верховодом, Риккардо Ферри, Джузеппе Бергоми, Паоло Мальдини, а позднее — с Фабио Каннаваро и Алессандро Нестой. Феррару постоянно преследовали травмы. Накануне чемпионата мира 1998 года, будучи на пике формы, Феррара получил травму за несколько недель до открытия мундиаля, и вместо него на турнир взяли Каннаваро, с тех пор Феррара стал его дублёром.
На чемпионате мира 2006 он входил в тренерский штаб сборной, а по его окончании принял предложение «Ювентуса» и вместе с Джанлукой Пессото был тренером защитников клуба. После увольнения Клаудио Раньери в мае 2009 года стал главным тренером команды. После серии неудачных матчей, Феррара был уволен. Последней игрой наставника Чиро на посту тренера «Юве» стал матч Кубка Италии с «Интером», проигранный со счётом 1:2. 22 октября 2010 года назначен на пост главного тренера молодёжной сборной Италии (U-21). Контракт подписан на 2 года.