Родился в Белфасте 10 февраля 1926 года. Закончил начальную школу Равенскрофта. Получил стипендию Белфастского технологического колледжа.
В конце Второй мировой войны стал игроком юношеской команды «Гленторана». В 1949—1951 годах — игрок «Барнсли» В 1951 году его покупает «Астон Вилла», которая тогда активно перестраивалась. Бланчфлауэр становится капитаном и одним из основных игроков «Виллы».
Но настоящий расцвет Дэннис переживает в «Тоттенхэме», куда он перешёл в 1954 году за 30 тысяч фунтов. Прекрасный плеймейкер, Бланчфлауэр стал лидером «Тоттенхэма». При нём клуб одержал победу в чемпионате Англии, завоевал два Кубка Англии и Кубок Кубков. Бланчфлауэр вошёл в официальную «команду мечты» и Зал славы «Тоттенхэма».
За Сборную Северной Ирландии сыграл 59 матчей и забил два гола (оба на Домашнем чемпионате). Играл на ЧМ-1958
Завершил игровую карьеру в 1964 году.
Его младший брат, Джеки Бланчфлауэр, выступал за «Манчестер Юнайтед».
В 1976 году возглавил сборную Северной Ирландии. Сборная играла очень неудачно, не прошла на ЧМ-1978 и занимала последние места на Домашних чемпионатах. Одновременно в 1978 году возглавил «Челси». Под руководством Бланчфлауэра он занял последнее место в первом дивизионе. В 1979 ушёл из обеих команд.