Родился в Берлине 10 мая 1934 года. С приходом к власти Гитлера семья вынуждена была уехать из Германии сначала во Францию, потом в США.
Известность приобрёл как издатель и литературный переводчик на английский язык произведений своего отца. Первые литературные переводы нескольких рассказов и романа «Приглашение на казнь» осуществлял под надзором и патронажем отца в конце 1950-х годов. Создал Фонд американских друзей музея Набокова. Участвовал в радиоспектаклях по произведениям отца. Был владельцем авторских прав на произведения отца, что вызывало некоторые спорные ситуации (например, с неизданным текстом «Оригинал Лауры»), с другой стороны, подготовил к печати и выпустил многие посмертные издания сочинений Набокова.
Принял участие, предоставив необходимые материалы и документы, в написании пьесы известного американского драматурга Терри Куинна «англ. Dear Bunny, Dear Volodya» («Дорогой Банни, дорогой Володя») по письмам русского американского писателя Владимира Набокова и американского писателя и литературного критика Эдмунда Уилсона (англ. Edmund Wilson). Пьеса неоднократно и с неизменным успехом ставилась в разных странах. Американскую постановку в конце 2002 года показали в Москве и Санкт-Петербурге.
Проживал в городе Палм-Бич (Флорида, США), а после смерти матери в 1991 году также в её квартире в Монтрё, в Швейцарии. Впервые посетил Россию в 1995 году.
В апреле 2008 года Дмитрий Набоков объявил, что нарушит завещание отца, который повелел уничтожить свой последний неоконченный роман под рабочим названием «Подлинник Лауры. Умирать смешно», и собирается издать произведение, которое более 30 лет хранится в одном из швейцарских банков. Издание было успешно осуществлено, роман вышел на русском и английском языках в 2009.
Скончался 22 февраля 2012 в госпитале в Монтрё на берегу Женевского озера. Несмотря на то, что Дмитрий Набоков «жил яркой, кипучей любовной жизнью», он так и остался холостяком и детей не имел.