Дмитрий Тёмкин родился в еврейской семье. Его отец, Зиновий Ионович Тёмкин (1865—1942), врач по профессии, после вторичной женитьбы в 1921 году поселился в Берлине, затем в Париже (1924), где занимался общественной деятельностью, был членом президиума Всемирного союза сионистов-ревизионистов, председателем организации сионистов-ревизионистов Франции. Начальное музыкальное образование Дмитрий получил от своей матери — Марии Давидовны Тёмкиной (урождённой Тартаковской, фото), которая преподавала игру на фортепьяно, и уже к тринадцати годам стал студентом Петербургской консерватории. Обучался по классу фортепьяно у Феликса Михайловича Блуменфельда и Изабеллы Афанасьевны Венгеровой, а по классу композиции, гармонии и контрапункта у Александра Константиновича Глазунова.
На жизнь зарабатывал частными уроками, Дмитрий Тёмкин аккомпанировал балерине Тамаре Карсавиной и знаменитому французскому комику Максу Линдеру во время его выступлений в Петербурге в рамках большого европейского турне. Подрабатывал тапёром в кино — последнее и ввело его в мир киномузыки. В свободное время посещал литературно-артистическое кабаре Бродячая собака, пристанище модернистов и культурной богемы. Здесь Дмитрий Тёмкин водил дружбу с другим одарённым студентом консерватории Сергеем Прокофьевым и танцором Михаилом Фокиным. В этом же кабаре Дмитрий впервые услышал американскую музыку — «Alexander’s Ragtime Band» Ирвинга Берлина и других авторов, работавших в стилях регтайм и блюз, нарождавшийся джаз.
После революции 1917 года Дмитрий Тёмкин служил в политуправлении Петроградского военного округа, был одним из организаторов масштабных музыкальных действ нового времени, таких как первомайская «Мистерия освобождённого труда» и грандиозная инсценировка «Взятие Зимнего дворца» (7 ноября 1920 года), в которой было задействовано около тысячи артистов, в том числе 500 музыкантов.
Однако надежд на большую музыкальную карьеру в России того времени было мало, и в 1921 году Тёмкин эмигрировал в Берлин, к своему отцу. В столице Германии молодой пианист брал уроки у Ферруччо Бузони и его учеников: Эгона Петри и Михаэля Задора. В 1924 году Дмитрий Тёмкин отправился на гастроли в Париж, а вскоре, по совету Фёдора Шаляпина, переехал в Соединённые Штаты, где первое время аккомпонировал балетной труппе, которую возглавляла балерина и хореограф Альбертина Раш (фото), ставшая вскоре его женой.
В 1928 году Тёмкин с большим успехом выступил на европейской премьере Фортепьянного концерта Джорджа Гершвина в Париже.
Голливудская карьера Дмитрия Тёмкина началась в 1929 году. Приглашение в Голливуд стало спасением от надвигающегося экономического кризиса, поставившего «Американский Балет Альбертины Раш» на грань разорения. Труппа дала представление на премьере одного из первых звуковых фильмов Бродвейская мелодия (Brodway Melody, производство Metro-Goldwyn-Mayer) в Китайском театре Граумана (Grauman’s Chinese Theatre) и была замечена. К концу года Альбертина сделала постановку танцевальных номеров уже для трех мюзиклов MGM, а Дмитрий Тёмкин снабжал труппу музыкой собственного сочинения. К началу 30-х годов Тёмкин стал одним из самых заметных композиторов Голливуда. Большой успех выпал на долю его сочинений для вестернов — киножанра, находившегося на пике популярности в Америке того времени. На часто задаваемый вопрос, как он, выходец из России, может так тонко чувствовать поэтику равнин американского Запада, Тёмкин отвечал «Степь она и есть степь!», предпочитая использовать это слово (steppe) традиционному американскому прерия (prairie).
Важным событием в жизни Тёмкина стала его встреча с Фрэнком Капрой, знакомство с которым переросло в дружбу и многолетнее сотрудничество. Первой их совместной работой стал фильм Потерянный горизонт (Lost Horizon, 1937). В этой работе Тёмкин применил много новаций: экспериментировал со звуком, использовал необычные тембровые комбинации, диалоги героев также были «подзвучены», причём инструментовка соответствовала тембру голоса актёра. Музыка к этому фильму была номинирована на Academy Award.
Среди работ Тёмкина 1930-х годов также можно выделить его обработку музыки Иоганна Штрауса для фильма «Большой вальс» (1938), посвященного австрийскому композитору.
В годы Второй мировой войны Тёмкин по заказу американской армии писал музыку для документальных пропагандистских фильмов. Всего таких фильмов было снято двенадцать, в том числе The Negro Soldier (1944) и The Battle of San Pietro (1945). За эту работу Тёмкин был удостоен специальной награды от военного ведомства США.
Триумфальной для Дмитрия Тёмкина стала церемония Оскар 1953 года. Композитор получил сразу две золотые статуэтки: за музыку к вестерну «Ровно в полдень» (1952) и за песню «Do Not Forsake Me» из этого же фильма.
Премия Оскар присуждалась Дмитрию Тёмкину ещё дважды: за музыку к фильмам «Высокий и могучий» (1955) и «Старик и море» (экранизация повести Эрнеста Хемингуэя, 1958). Всего же за свою более чем тридцатилетнюю карьеру в кино Тёмкин номинировался на эту награду 22 раза.
В 1972 году Тёмкин вторично женился на Оливии Синтии Пэтч (род. 1946) из пэрского семейства и поселился в Лондоне. Однажды Дмитрию Тёмкину довелось выступить в несвойственной для себя роли кинопродюсера — фильм «Золото Маккенны» (1969), собравший целое созвездие именитых актёров, был особенно популярен в Советском Союзе.
Последней его работой в большом кино стала музыка к биографическому фильму Игоря Таланкина «Чайковский», поставленному на Мосфильме в 1971 году. В связи со съёмками фильма ему в этом же году впервые с 1921 года и в последний раз в жизни удалось посетить Москву.
Кроме множества самых престижных наград в мире кино и музыки, Дмитрий Тёмкин дважды награждался французским Орденом почётного легиона (как кавалер и как офицер), а также испанским Крестом кавалера Ордена Изабеллы Католической.
Дмитрий Тёмкин скончался в Лондоне в 1979 году. Его произведения продолжают использоваться в фильмах. Скажем, в начальных титрах нашумевшей картины Квентина Тарантино «Бесславные ублюдки» (2009) звучит тёмкинская тема из «Форта Аламо».