Дмитрий Аверкиев происходит из патриархальной купеческой семьи. Родился в Екатеринодаре. В 1859 году окончил физико-математический факультет Петербургского университета.
Сотрудничал с журналом «Эпоха», газетами «Московские ведомости», «Новое время».
Из его пьес наибольшим успехом пользовались: «Фрол Скобеев» («Комедия о российском дворянине Фроле Скобееве и стольничьей, Нардин Нащекина, дочери Аннушке», 1869) и «Каширская старина» (1872). Эти пьесы сохранялись в репертуаре и в советское время. Кроме многочисленных драм Аверкиев писал повести, рассказы, стихи, публицистические и критические статьи о литературе и театре.
Аверкиев написал и теоретическую работу — «О драме». (СПб., 1893; изд. 2-е, СПБ., 1907).
На формирование эстетических взглядов Аверкиева большое влияние имел Аполлон Григорьев, бывший его близким другом.