Дмитрий Веневитинов родился 14 (26) сентября 1805 г. в Москве, в старинной и богатой дворянской семье, его дальним родственником (четвероюродным братом) был А. С. Пушкин. Получил классическое домашнее образование, которым руководила мать (княжна Анна Николаевна Оболенская), изучил французский, немецкий, латынь и греческий. Увлекся немецкой философией и романтической поэзией. Слушал отдельные лекции в Московском университете, в частности курсы А. Ф. Мерзлякова, И. И. Давыдова, М. Г. Павлова и Лодера. Участвовал в собраниях студенческого литературного кружка Н. М. Рожалина.
В 1825 г. Веневитинов поступил на службу в московский архив коллегии иностранных дел («архивны юноши» — так иронически назвал служащих этого архива Пушкин в своем романе «Евгений Онегин»).
Организовал вместе с князем В. Ф. Одоевским тайное философское «Общество любомудрия», куда входили также И. В. Киреевский, А. И. Кошелев, В. П. Титов, Н. А. Мельгунов и другие. Посещали заседания кружка, не являясь формально его членами, А. С. Хомяков, М. П. Погодин и С. П. Шевырев. Кружок занимался изучением немецкой идеалистической философии — трудов Ф. Шеллинга, И. Канта, Ф. Шлегеля и других.
Веневитинов принимал деятельное участие в издании журнала «Московский вестник».
В ноябре 1826 г. Веневитинов перебрался из Москвы в Петербург, поступив на службу в Азиатский департамент министерства иностранных дел. При въезде в Петербург поэт был арестован по подозрению в причастности к заговору декабристов. Он провёл три дня под арестом, что обострило его болезнь легких. После этого, в марте, возвращаясь легко одетым с бала, Веневитинов сильно простудился.
Поэт умер 15 (27) марта 1827 г. в Петербурге, не дожив до 22 лет. Похоронен на кладбище Симонова монастыря в Москве. Он завещал надеть ему на палец в час кончины перстень - подарок Зинаиды Волконской. Когда он впал в забытье, перстень надели на его палец. Но вдруг Веневетинов очнулся, спросил: «Разве меня венчают?» И умер. На похоронах были А. Пушкин и А. Мицкевич. Перезахоронен в 1930-е гг. на Новодевичьем кладбище.
В своей литературной деятельности Веневитинов проявил разносторонние дарования и интересы. Он был не только поэтом, но и прозаиком, писал литературно-программные и критические статьи (известна его полемика с Н. А. Полевым по поводу 1 главы пушкинского «Евгения Онегина»), переводил прозаические произведения немецких авторов, в том числе Гёте и Гофмана (Е. А. Маймин. «Дмитрий Веневитинов и его литературное наследие». 1980).
Веневитиновым было написано всего около 50 стихотворений. Многие из них, особенно поздние, наполнены глубоким философским смыслом, что составляет отличительную черту лирики поэта.
Центральная тема последних стихотворений Веневитинова-- судьба поэта. В них заметен культ романтического поэта-избранника, высоко вознесенного над толпой и обыденностью:
Ряд стихотворений Веневитинова 1826—1827 гг., написанных за несколько месяцев до смерти поэта («Завещание», «К моему перстню», «Поэт и друг») можно с полным правом назвать пророческими. В них автор словно предвидел свою раннюю кончину:
Веневитинов был также известен как одаренный художник, музыкант, музыкальный критик. Когда готовилось посмертное издание, Владимир Одоевский предлагал включить в него не только стихотворения, но и рисунки, и музыкальные произведения: «Мне бы хотелось издать их вместе с сочинениями моего друга, чудно соединявшего в себе все три искусства».