Бекфорд начинал свою карьеру в молодёжной команде «Челси». После того, как лондонский клуб отказался продлевать с ним контракт, Бекфорд выступал за любительский клуб «Уэлдстон», где стал лучшим бомбардиром команды, чем привлёк внимание многих профессиональных команд и подписал контракт с «Лидс Юнайтед».
В первом для себя сезоне на «Элланд Роуд» Бекфорд провёл лишь 5 матчей и не забил не одного гола. На следующий сезон Джермейн отправился в аренду сначала в «Карлайл Юнайтед», а затем в «Сканторп Юнайтед», которому помог выйти в Чемпионшип. В сезоне 2007/08 Бекфорд смог закрепиться в составе «Лидса» и забил 20 голов. В следующем сезоне Бекфорду удалось улучшить свой результат и забить 34 мяча за «Лидс» во всех соревнованиях.
Сезон 2009/10 помог Бекфорду быть замеченным большими клубами, благодаря единственному и победному голу на «Олд Траффорд» в принципиальном для «Лидса» матче против «Манчестер Юнайтед». Всего же Бекфорд забил 31 мяч во всех соревнованиях за «Лидс Юнайтед» и в мае 2010 года на правах свободного агента перешёл в «Эвертон», с которым подписал контракт на 4 года.
Дебют в официальных матчах за «Эвертон» состоялся для Бекфорда в первом туре Чемпионата Англии 2010/11 против «Блэкберна». Первый гол в составе «ирисок» Джермейн забил в Кубке Лиги в ворота «Хаддерсфилда» в августе 2010 года. Первый для себя гол в Премьер-лиге Бекфорд забил «Болтону» в ноябре. 17 января 2011 года забил гол в Мерсисайдском дерби на «Энфилд Роуд». Всего за первый сезон в «Эвертоне» забил 10 мячей.
31 августа 2011 года было объявлено о переходе нападающего в «Лестер Сити». Сумма трансфера составила 3 миллиона фунтов, однако в случае удачного выступления футболиста в составе «лис», она может увеличиться до 4 миллионов.
«Сканторп Юнайтед»
«Лидс Юнайтед»