В настоящее время работает в «Абердине» тренером вратарей, завершив карьеру игрока в 2000 году.
Наибольшего успеха в своей клубной карьере Лейтон добился с «Абердином» под руководством Алекса Фергюсона в 1980-е годы. Тогда «Абердин» четырежды выиграл Кубок Шотландии, дважды — Кубок шотландской лиги, а также Кубок обладателей кубков в 1983 году и три титула чемпиона Шотландии.
Надёжность Лейтона на последнем рубеже обороны и его воля к победам вызывала уважение у многих игроков и экспертов. Так, английский вратарь Питер Шилтон сказал о нём: «Шотландия решила свои проблемы с вратарём». Даже откровенный Брайан Клаф заявил: «Джим Лейтон — редкая птица: шотландский вратарь, на которого можно положиться».
Алекс Фергюсон перешёл в «Манчестер Юнайтед» в 1986 году, а два года спустя Лейтон последовал за ним. Первый сезон Джима на «Олд Траффорд» был относительно успешным, хотя «Юнайтед» завершил сезон лишь на 11-м месте. Уже во втором сезоне шотландца в «Юнайтед» он потерял форму и стал выступать менее уверенно. Фергюсон даже предпочёл поставить в ворота Леса Сили на переигровку финала Кубка Англии 1990 года против «Кристал Пэлас», так как в первом матче Лейтон пропустил три мяча (встреча завершилась со счётом 3:3). Сили оправдал доверие Фергюсона, сделав в переигровке ряд отличных сейвов, и помог клубу одержать победу со счётом 1:0.
В следующем сезоне Сили сохранил за собой место в воротах «Юнайтед», а Лейтону пришлось отправиться в аренду, сначала в «Арсенал», а затем в «Рединг». После финала Кубка Англии 1990 года Лейтон провёл лишь один матч за «Юнайтед» — в матче Кубка Футбольной лиги против «Галифакс Таун» 26 сентября 1990 года. В итоге он вернулся в Шотландию, перейдя в клуб «Данди» в марте 1992 года.
Переход Лейтона в «Хайберниан» в 1993 году оказался успешным: за этот клуб Джим провёл более 150 матчей, пропустив за четыре сезона лишь одну игру в чемпионате. Уверенное выступление в клубе вернуло ему место в национальной сборной.
В 1997 году Джим вернулся в «Абердин», а его последним матчем стал финал Кубка Шотландии 2000 года, в котором «красные» встретились с «Рейнджерс». Этот матч ознаменовал конец карьеры Лейтона, который получил травму и был заменён уже через три минуты после начала матча. У «Абердина» не было запасного голкипера, и в ворота встал нападающий клуб Робби Уинтерс. В результате «Абердин» проиграл со счётом 4:0. Последний матч Лейтона в чемпионате в сезоне 1999/2000 ознаменовался рекордом: сыграв в нём, Джим стал самым возрастным игроком, вышедшим на поле в рамках шотландской Премьер-лиги (тогда ему был 41 год и 302 дня). Этот рекорд был побит в 2007 году Энди Милленом.
Лейтон выступал за национальную сборную на протяжении 16 лет, с 1982 по 1998 год. Был включён в состав сборной на чемпионат мира 1982 года, хотя и не сыграл на нём ни одного матча. Дебютировал за сборную в матче против сборной ГДР 13 октября 1982 года. В течение двух лет он стал основным вратарём сборной, и сыграл во всех матчах Шотландии на чемпионатах мира 1986 года, 1990 года и 1998 года, несмотря на жёсткую конкуренцию за место в воротах с Энди Горамом в 1990-е годы. В октябре 1998 года Лейтон завершил свои выступления за сборную в возрасте 40 лет.
В 2008 году Лейтон был включён в Зал славы шотландского футбола. Он провёл 91 игру за сборную Шотландии, уступая по количеству матчей за сборную лишь Кенни Далглишу.