Сын школьной учительницы и банкира во Флориде, застрелившегося, когда сыну было 12 лет (он нашёл тело отца первым; в 1931 он сам попытался покончить с собой). Через несколько лет Джон стал носить фамилию отчима, друга семьи. Вторая семья матери вскоре распалась.
Джон получил блестящее образование: учился в привилегированной школе для мальчиков, в 1936 закончил престижный Колумбийский университет, затем учился в Кембридже (Великобритания), где встречался с Йейтсом, Элиотом, Оденом, Диланом Томасом. В 1937—1938 проехал по Франции и Германии, видел победивший нацизм. В 1939 пережил приступ эпилепсии, впоследствии страдал нервным расстройством, несколько раз лечился, начал пить. В 1942 он женился.
C 1940 Берримен преподавал в лучших университетах США — Гарвардском (1940—1943), Принстонском (1943—1949), Миннесотском (1955—1972) и др. Он вёл занятия в рамках англ. Iowa Writers' Workshop — Программы поддержки литературного творчества штата Айова, которую прошли многие крупные, в будущем, американские писатели второй половины ХХ в. Берримен был кумиром студентов, среди которых на его лекции и семинары приходило немало поэтов, поддерживал отношения с Р.Лоуэллом, С.Беллоу и др., но страдал от одиночества, приступов депрессии, раздвоения личности. В 1953 он разошёлся, а в 1956 развелся с женой, несколько раз был арестован за скандальное поведение в нетрезвом виде. Второй брак был кратким и тоже несчастливым (супруги развелись в 1959). Берримена много раз госпитализировали. Третий брак, заключенный в 1961, оказался сравнительно спокойным, хотя пьянство, скандалы и попытки реабилитации в больницах продолжались. Получив в 1967 грант на завершение книги «Сновидческие песни», Берримен некоторое время жил в Ирландии, но алкоголизм вернул его в больницу Миннеаполиса. В 1970 он пережил религиозное обращение, написал об этом автобиографическое сочинение, но и на этот раз его жизнь не изменилась. Вскоре он в приступе отчаяния бросился с моста (англ. Washington Avenue Bridge) через Миссисипи и погиб.
Берримен начал печататься в 1935, в 1940 его стихотворения вошли в сборник «Пять молодых американских поэтов». В университетах он писал академические работы о старой и новой литературе от Шекспира до Роберта Лоуэлла, опубликовал биографию С.Крейна (1950, несколько раз переиздавалась). В 1946 им за несколько месяцев был написан большой любовный цикл «Сонеты к Крис», опубликованный лишь через двадцать лет под заглавием «Сонеты Берримена». Беррименовская поэма, посвященная американской поэтессе XVII в. Анне Брэдстрит и стилизованная в барочном духе (журнальная публикация — 1953, книга — 1956), получила одобрение критики, даже была названа «поэмой поколения». Однако сам автор все свои замыслы связывал с книгой «Сновидческие песни» — она должна была стать широкомасштабным романом в стихах с рефлектирующим героем, альтер эго автора, Генри Боунзом. Над книгой Берримен работал с конца 1950-х, по выходе первых её 77 песен она завоевала Пулитцеровскую премию (1965). Работа в этом русле продолжалась и позже, новые стихи о Генри были собраны уже после смерти автора.
Поэзию Берримена отличает драматизм переживаний и, вместе с тем, мастерское владение строгими формами. При этом для него характерно чрезвычайное лексическое и интонационное богатство, парадоксальное соединение, даже столкновение разных стилистических пластов, больше того — тяга к представлению в лирике различных персонажей, своеобразных масок автора. Так построен ещё ранний его сборник «Обделенный», этим движется во многом итоговая для поэта книга «Сновидческие песни».
На протяжении жизни Берримен получил множество литературных поощрений и наград: премию Национального института искусства и литературы (1950), грант Фонда Гуггенхайма (1952), Пулитцеровскую премию (1965), грант Академии американских поэтов и Национального фонда искусств (1967), Национальную книжную премию (1969), Боллингенскую премию (1969) и др. При этом оценки творчества Берримена, его вклада в поэзию не раз колебались при жизни, менялись они и позднее. Сегодня он видится крупнейшей фигурой американской словесности второй половины ХХ в., одним из родоначальников исповедальной линии в американской лирике и, в этом смысле, связующим звеном между социальной поэзией бит-поколения и личными интонациями Сильвии Плат.
Архив Берримена хранится в библиотеке Миннесотского университета.