Отец Экклза Соломон Экклз (1618—1683) был церковным композитором, уничтожившим практические все свои сочинения после обращения в квакерство. Композитором был и младший брат Экклза Генри (1670—1742).
В 1690-е гг. Джон Экклз приобрёл известность театральной музыкой — в частности, к постановкам пьес Шекспира «Макбет», Уильяма Конгрива «Любовью за любовь», Джона Драйдена «Испанский монах», Томаса Дюрфе по Сервантесу «Дон Кихот» (вместе с Генри Пёрселлом). Экклзу принадлежит также опера «Семела» на либретто Конгрива, так и не поставленная при его жизни (либретто Конгрива послужило впоследствии основой для одноимённой оперы Генделя). С 1694 г. Экклз входил в личный королевский музыкальный ансамбль, в 1700 г. получил почётную должность Мастера королевской музыки.