Свою музыкальную деятельность Джон Уэттон начал в 60-х годах, когда играл на органе в церкви. В 1971 году стал участником блюзовой группы. Первой серьёзной командой, в которой играл Джон, была Family, но именно в King Crimson, куда его пригласил Роберт Фрипп, полностью раскрылся его талант. В составе King Crimson Джон записал три альбома, в числе которых «Red», являющийся по мнению многих критиков лучшим альбомом группы. В течение следующих пяти лет Уэттон успел сыграть в звёздных группах Roxy Music, Uriah Heep, UK, а в 1980-м году записал свой первый сольный альбом «Caught In The Crossfire».
В это время он познакомился с Джоном Дэвидом Калоднером, одним из менеджеров локального представительства фирмы грамзаписи Atlantic Records, который посоветовал музыканту собрать собственную группу. Так началась история группы Asia.
После того как в 1992 году он во второй раз покинул состав группы Asia, Уэттон начал сольную карьеру.