Джон Денсмор был с 1965 по 1973 год барабанщиком широко известной группы The Doors. С начала 1980-х годов играл в театре, снимался в кинофильмах (в том числе в фильме The Doors реж. Оливера Стоуна) и появлялся в разных телешоу.
Денсмор — единственный из живых участников группы The Doors, который не разрешает использование песен группы в коммерческой рекламе, налагая своё вето. Он также не участвовал в реинкарнации группы под названием The Doors of the 21st Century (рус. Дорз XXI века), и даже судился с бывшими коллегами по группе Рэем Манзареком и Робби Кригером, пытаясь предотвратить использование ими названия группы. В судебном разбирательстве на сторону Денсмора встали также родственники Джима Моррисона и его подруги Памелы.
Джон Денсмор написал автобиографию под названием «Riders On The Storm. My Life with Jim Morrison & The Doors».