Толкин был оксфордским профессором англосаксонского языка (1925—1945), английского языка и литературы (1945—1959). Ортодоксальный католик, вместе с близким другом К. С. Льюисом состоял в литературном обществе «Инклинги». 28 марта 1972 года Толкин получил звание командора Ордена Британской империи от королевы Елизаветы II.
После смерти Толкина его сын Кристофер выпустил несколько произведений, основанных на заметках и неизданных рукописях отца, в том числе «Сильмариллион». Эта книга вместе с «Хоббитом» и «Властелином колец» составляет единое собрание сказок, стихов, историй, искусственных языков и литературных эссе о вымышленном мире под названием Арда и его части Средиземье. В 1951—1955 годах для обозначения большей части этого собрания Толкин использовал слово «легендариум» (англ. Legendarium).
Многие авторы писали произведения в жанре фэнтези и до Толкина, однако из-за большой популярности и сильного влияния на жанр многие называют Толкина «отцом» современной фэнтези-литературы, подразумевая, главным образом, «высокое фэнтези».
На русском языке фамилия писателя в разных источниках пишется как «Толкин», так и «Толкиен», что нередко вызывает разногласия среди поклонников творчества. В письме к Ричарду Джеффери от 17 декабря 1972 года Толкин отмечает: «Мою фамилию постоянно пишут как Tolkein. […] Не знаю, в чём причина — я всегда произношу окончание как „keen“». Таким образом, написание «Толкин» более точно отражает оригинальное произношение фамилии. В английском языке ударение не фиксированное, некоторые члены семьи Толкинов использовали ударение на последний слог — «ки?н».
По сохранившимся сведениям, большинство предков Толкина по линии отца были ремесленниками. Род Толкинов (?t?lki?n) происходит из Саксонии (Германия), однако с XVIII века предки писателя поселились в Англии, быстро став «коренными англичанами». Фамилия «Tolkien» является англификацией прозвища «Tollkiehn» (нем. tollk?hn, «безрассудно храбрый»). Бабушка рассказывала маленькому Рональду, что их род произошёл от знаменитых Гогенцоллернов.
Родители матери Толкина, Джон и Эдит Саффилд, жили в Бирмингеме, где с 1812 года были владельцами крупного магазина в центре города.
Джон Рональд Руэл Толкин родился 3 января 1892 года в Блумфонтейне, Оранжевое Свободное государство (теперь Свободное государство, ЮАР). Его родители, Артур Руэл Толкин (1857—1895), управляющий английского банка, и Мейбл Толкин (урождённая Саффилд) (1870—1904), прибыли в Южную Африку незадолго до рождения сына в связи с продвижением Артура по службе. 17 февраля 1894 года у Артура и Мейбл родился второй сын, Хилари Артур Руэл.
В детстве Толкина укусил тарантул, и это событие позже повлияло на его творчество. О больном мальчике заботился доктор по имени Торнтон Куимби, и, как предполагают, он послужил прообразом Гэндальфа Серого.
В начале 1895 года после смерти отца семейства семья Толкин возвращается в Англию. Оставшись одна с двумя детьми, Мейбл просит помощи у родственников. Возвращение домой было тяжёлым: родственники матери Толкина не одобряли её брака. После смерти отца от ревматической лихорадки, семья поселилась в Сэйрхоуле (англ. Sarehole), возле Бирмингема. Мейбл Толкин осталась одна с двумя маленькими детьми на руках и с очень скромным доходом, которого только-только хватало на проживание. Стремясь найти опору в жизни, она погрузилась в религию, приняла католичество (это привело к окончательному разрыву с родственниками-англиканами) и дала детям соответствующее образование, в результате Толкин всю жизнь оставался глубоко религиозным человеком. Твёрдые религиозные убеждения Толкина сыграли значительную роль в обращении К. С. Льюиса в христианство, хотя, к разочарованию Толкина, Льюис предпочёл англиканскую веру католической.
Мейбл также научила сына основам латинского языка, а также привила любовь к ботанике, и Толкин с ранних лет любил рисовать пейзажи и деревья. Он много читал, причём с самого начала невзлюбил «Остров сокровищ» Стивенсона и «Гаммельнского крысолова» братьев Гримм, зато ему нравилась «Алиса в Стране чудес» Льюиса Кэрролла, истории про индейцев, произведения Джорджа Макдональда в стиле фэнтези и «Книга Фей» Эндрю Лэнга. Мать Толкина умерла от диабета в 1904 году, в возрасте 34-х лет; перед смертью она доверила воспитание детей отцу Френсису Моргану, священнику Бирмингемской церкви, сильной и неординарной личности. Именно Френсис Морган развил у Толкина интерес к филологии, за что тот был впоследствии очень благодарен ему.
Дошкольный возраст дети проводят на природе. Этих двух лет Толкину хватило на все описания лесов и полей в его произведениях. В 1900 году Толкин поступает в школу короля Эдварда (King Edward’s School), где он выучил древнеанглийский язык и начал изучать другие — валлийский, древненорвежский, финский, готский. У него рано обнаружился лингвистический талант, после изучения староваллийского и финского языков он начал разрабатывать «эльфийские» языки. Впоследствии он учился в школе святого Филиппа (St. Philip’s School) и оксфордском колледже Эксетер.
В 1911 году во время обучения в школе короля Эдварда Толкин с тремя друзьями — Робом Джилсоном (англ. Rob Gilson), Джеффри Смитом (англ. Geoffrey Smith) и Кристофером Уайзменом (англ. Christopher Wiseman) — организовали полусекретный кружок, именуемый ЧКБО — «Чайный клуб и барровианское общество» (англ. T.C.B.S., Tea Club and Barrovian Society). Такое название связано с тем, что друзья любили чай, продававшийся около школы в универсаме Барроу (англ. Barrow), а также в школьной библиотеке, хотя это было запрещено. Даже после окончания школы члены ЧК поддерживали связь, например, встретились в декабре 1914 года в доме Уайзмена в Лондоне.
Летом 1911 года Толкин побывал в Швейцарии, о чём впоследствии упоминает в письме 1968 года, отмечая, что путешествие Бильбо Бэггинса по Туманным Горам основано на пути, который Толкин с двенадцатью товарищами проделал от Интерлакена до Лаутербруннена. В октябре того же года он начал своё обучение в Оксфордском университете, в колледже Эксетер.
В 1908 он встречает Эдит Мэри Бретт, оказавшую большое влияние на его творчество.
Влюблённость помешала Толкину сразу поступить в колледж, к тому же Эдит была протестанткой и на три года старше его. Отец Френсис взял с Джона честное слово, что тот не будет встречаться с Эдит, пока ему не исполнится 21 год — то есть до совершеннолетия, когда отец Френсис переставал быть его опекуном. Толкин выполнил обещание, не написав Мэри Эдит ни строки до этого возраста. Они даже не встречались и не разговаривали.
Вечером, в тот же день, когда Толкину исполнился 21 год, он написал Эдит письмо, где объяснялся в любви и предлагал руку и сердце. Эдит ответила, что уже дала согласие на брак с другим человеком, потому что решила, что Толкин давно забыл её. В конце концов, она вернула обручальное кольцо жениху и объявила, что выходит замуж за Толкина. Кроме того, по его настоянию она приняла католичество.
Помолвка состоялась в Бирмингеме в январе 1913 года, а свадьба — 22 марта 1916 года в английском городе Уорик, в католической церкви Св. Марии. Их союз с Эдит Бретт оказался долгим и счастливым. Супруги прожили вместе 56 лет и воспитали 3 сыновей: Джона Фрэнсиса Руэла (1917), Майкла Хилари Руэла (1920), Кристофера Руэла (1924), и дочь Присциллу Мэри Руэл (1929).
Генеалогическая схема семьи Толкина
В 1914 году Толкин записался в Корпус военной подготовки, дабы оттянуть призыв на военную службу и успеть получить степень бакалавра. В 1915 году Толкин с отличием закончил университет и пошёл служить лейтенантом в полк Ланкаширских стрелков; вскоре Джон был призван на фронт и участвовал в Первой мировой войне.
Джон пережил кровавую битву на Сомме, где погибло двое его лучших друзей из ЧК («чайного клуба»), после чего возненавидел войны, заболел сыпным тифом и после длительного лечения был отправлен домой с инвалидностью. Последующие годы он посвятил научной карьере: сначала преподаёт в Университете Лидса, в 1922 году получил должность профессора англо-саксонского языка и литературы в Оксфордском университете, где стал одним из самых молодых профессоров (в 30 лет) и скоро заработал репутацию одного из лучших филологов в мире.
В это же время он начал писать великий цикл мифов и легенд Средиземья (англ. Middle-Earth), который позже станет «Сильмариллионом». В его семье было четверо детей, для них он впервые сочинил, рассказал, а потом записал «Хоббита», который был позже опубликован в 1937 году сэром Стэнли Ануином. «Хоббит» пользовался успехом, и Ануин предложил Толкину написать продолжение; однако работа над трилогией заняла длительное время и книга была закончена только в 1954 году, когда Толкин уже собирался на пенсию.
Трилогия была опубликована и имела колоссальный успех, что немало удивило автора и издателя. Ануин ожидал, что потеряет значительные деньги, но книга лично ему очень нравилась, и он очень хотел опубликовать произведение своего друга. Для удобства издания книга была поделена на три части, чтобы после публикации и продажи первой части стало понятно, стоит ли печатать остальные.
После смерти жены в 1971 году Толкин возвращается в Оксфорд.
В конце 1972 года он сильно страдает от несварения желудка, рентген показывает диспепсию. Врачи назначают ему диету и требуют полностью исключить употребление вина. 28 августа 1973 года Толкин едет в Борнмут, к старому другу — Денису Толхерсту. 30 августа, в четверг, он присутствует на мероприятии по случаю дня рождения миссис Толхерст. Чувствовал себя не очень хорошо, ел мало, но выпил немного шампанского. Ночью стало хуже и под утро Толкина доставили в частную клинику, где и обнаружили кровоточащую язву желудка. Несмотря на оптимистичные прогнозы вначале, к субботе развился плеврит, и в ночь на воскресенье 2 сентября 1973 года Джон Рональд Руэл Толкин скончался в возрасте восьмидесяти одного года.
Все произведения, вышедшие после 1973 года, включая «Сильмариллион», изданы его сыном Кристофером.
Ещё в детстве Джон со своими товарищами придумали несколько языков, чтобы общаться между собой. Эта страсть к изучению существующих языков и конструированию новых осталась с ним на всю жизнь. Толкин является создателем нескольких искусственных языков: квенья, или язык высоких эльфов; синдарин — язык серых эльфов. Толкин знал несколько десятков языков, новые языки составлял, во многом руководствуясь красотой звучания. Сам он говорил: «Никто не верит мне, когда я говорю, что моя длинная книга — это попытка создать мир, в котором язык, соответствующий моей личной эстетике, мог бы оказаться естественным. Тем не менее, это правда».
Подробнее о лингвистических увлечениях Толкина можно прочитать в лекции «Тайный порок» (рус.), прочитанной им в Оксфорде в 1931 году.
Все посмертные издания вышли под редакцией сына писателя, Кристофера Толкина.
Произведения Толкина оказали огромное влияние на мировую культуру XX и даже XXI века. Они были неоднократно адаптированы для кино, мультипликации, аудиопьес, театральной сцены, компьютерных игр. По ним созданы концептуальные альбомы, иллюстрации, комиксы. В литературе было создано большое количество подражаний книгам Толкина, их продолжений или антитез.
«Властелин Колец» Толкина был неоднократно экранизирован, сначала в виде мультипликационных фильмов Ральфом Бакши (1978) и Рэнкином/Бэссом (1980), а в 2001—2003 Питер Джексон снял три высокобюджетных блокбастера «Властелин Колец», получивших множество премий и собравших в прокате более 1 миллиарда долларов. Существует также экранизация повести «Хоббит» (1977). Целый ряд компьютерных игр создан по книгам Толкина и их экранизациям, из них наиболее известны стратегия Battle for Middle-Earth и MMORPG Lord of the Rings Online. Музыкальные группы, такие как Blind Guardian, Battlelore, Summoning, сочинили множество песен о персонажах и событиях из книг Толкина.
Многие известные писатели фэнтези признаются, что обратились к этому жанру под впечатлением от эпопеи Толкина, например Роберт Джордан, Ник Перумов, Терри Брукс, Роберт Сальваторе. Современница Профессора Урсула Ле Гуин отмечает поэтичность и ритмичность его слога.
Однако многие известные авторы критикуют Толкина. Так, в частности, Чайна Мьевиль, признавая, что «„Властелин колец“, бесспорно, оказал больше всего влияния на жанр фэнтези», называет его «деревенским, консервативным, анти-модернистским, до ужаса христианским и анти-интеллектуальным». Чайна критикует идеи «утешения» и «побега», которые, по мнению Толкина, должна давать фэнтези, критикует его пристрастие к неожиданному спасению героев и хэппи-эндам. Филип Пулман назвал «Властелин колец» «банальным», и добавил: «В своих книгах я спорю с „Нарнией“ Льюиса — Толкин не стоит того, чтобы с ним спорить».
В честь Толкина названы:
Названиями географических объектов Средиземья и именами персонажей, фигурирующих в произведениях Толкина, названы многие реальные географические объекты и животные.