Джон Стюарт был старшим сыном Джеймса Стюарта, «Черного рыцаря Лорна» и Джоанны Бофор, вдовы короля Шотландии Якова I.
В период несовершеннолетия короля Якова III, племянника Джона Стюарта, он возглавлял оппозицию правлению Бойдов. После их свержения в 1469 г. граф Атолл вошел в состав королевского совета молодого Якова III.
В конце 1470-х гг. Атолл активно участвовал в борьбе между горскими кланамии за власть над шотландским высокогорьем. Попытки примирения Атоллом враждующих Джона Мак-Дональда, лорда Островов, и его сына Ангуса Ога не только не увенчались успехом, но и спровоцировали вооруженное столкновение горцев: в битве в «Кровавой бухте» в 1481 г. Ангус Ог одержал победу ценой гибели огромного числа своих приверженцев. После этого сражения граф Атолл тайно проник во владения Мак-Дональдов, на остров Ислей, и похитил сына Ангуса Ога, трехлетнего Дональда Дуба, который стал временной гарантией спокойствия в шотландском высокогорье.
К началу 1480-х гг. усилилась напряженность в отношениях короля Якова III к своим дядьям, Атоллу и Бухану. Когда в 1482 г. вспыхнул Лодерский мятеж шотландских баронов против короля, Атолл немедленно примкнул к восставшим. Яков III был арестован и помещен под надзор графа в Эдинбургский замок. Однако плодами заговора воспользовался герцог Олбани, захвативший власть в стране. Вместе с Атоллом он разыграл осаду Эдинбурга: войска «верного королю» герцога Олбани окружили город и граф Атолл был «вынужден» «освободить» короля, передав его в руки герцога. Этот сюжет стал основой для известной шотландской баллады «Лев и мыши».
После реставрации Якова III в 1483 г. Атоллу было запрещено приближаться к королю на расстояние, меньше чем 6 миль. Однако уже в 1488 г., во время восстания против Якова III его старшего сына, Джон Стюарт поддержал короля и во главе отрядов горцев принял участие в битве при Сочиберне, закончившейся поражением и смертью Якова III.