Эллисон Дженни изучала драматургию в колледже Kenyon College и в это время участвовала там в театральной постановке, режиссёром которой был Пол Ньюман. Далее онa училась в нью-йоркском Neighborhood Playhouse и в лондонской Королевской академии драматического искусства.
Свою первую роль в кино Эллисон Дженни сыграла в 1989 году комедии «Who Shot Patakango?», где её партнёршей была Сандра Буллок. За роль в кинодраме Кэмпбелла Скотта и Стэнли Туччи 1996 года «Большая ночь» Дженни номинировалась на премию «Клотрудис». В приключенческом фильме «Шесть дней, семь ночей» Эллисон Дженни сыграла Марджори, начальницу главной героини Робин Монро в исполнении Энн Хеч.
За роль в кинодраме «Красота по-американски» 1999 года Э. Дженни вместе с Кевином Спейси и Аннетт Бенинг была удостоена в 2000 году премии гильдии актёров кино (англ. Screen Actors Guild Award) и премии Ассоциации кинокритиков в режиме онлайн (англ. Online Film Critics Society Award).
В 1999—2006 годах Дженни снималась в телесериале «Западное крыло» (англ. The West Wing) в роли руководителя пресс-службы Белого дома. За эту роль в 2001, 2002, 2003 и 2004 годах она номинировалась на премию «Золотой глобус». В 2000, 2001, 2002 и 2004 годах Эллисон Дженни награждалась премией «Эмми» и многие другие кинонаграды. В 2002 году Эллисон Дженни снялась в фильме «Часы», где её партнёршами стали Николь Кидман, Джулианна Мур и Мерил Стрип.