Евдокия родилась в Афинах около 401 года, была дочерью философа Леонтия (кроме дочери, у него было ещё два сына, Валерий и Гезий). Её отец был ритором в Афинской академии и возможно являлся другом историка Олимпиодора Фивянина. По рождению Евдокия была язычницей и носила имя Афинаида (в честь богини Афины). Когда её отец умер, то оставил следующее завещание:
Согласно византийскому хронисту Георгию Амартолу, Леонтий в своём завещании пророчески записал, объясняя малую долю наследства для Афинаиды, «ведь ей достаточно участи её».
Ранняя биография Евдокии изложена у Иоанна Никейского (конец VII в.), Амартола и наиболее развёрнуто в стихотворной хронике XII века Константина Манассии. Афинаида просила братьев выдать ей согласно завещанию долю из наследства, но получила отказ и ушла жить к тётке по матери, которая увезла её в Константинополь к тётке по отцу. Обе тётки посоветовали Афинаиде обратиться за помощью в разрешении наследственного спора к Пульхерии, старшей сестре императора Феодосия II.
Необходимо отметить, что Пульхерия в это время была занята по просьбе брата поисками ему невесты и удостоила Афинаиду встречей. Юная Афинаида была хороша собой, Иоанн Малала оставил такой отзыв о ней: «Юная женщина с замечательной внешностью, утончённая в манерах, с хорошей фигурой, обладающая даром красноречия, эллинка, девственница и дочь философа». Современный историк Шарль Диль так представил себе встречу Афинаиды с всемогущей сестрой императора:
Набожная Пульхерия спросила Афинаиду, сохранила ли она девственность, и услышав положительный ответ, представила её императору. Афинаида произвела впечатление на императора, и он согласился с выбором сестры:
Свадьба состоялась 7 июня 421 года. Узнав об этом, братья Евдокии пришли в ужас. Однако она вызвала их в столицу и назначила на высокие посты в имперской администрации, успокоив словами: «Если бы вы не поступили со мной плохо, я бы не оказалась в столице империи и не стала бы императрицей».
К тому моменту, как Евдокия стала женой Феодосия, делами империи уже семь лет управляла его старшая сестра Пульхерия. Она в 16 лет дала обет безбрачия и за время своего «правления» превратила императорский дворец в подобие монастыря. В этом духе ею был воспитан Феодосий, и в эту аскетичную среду попала Евдокия, получившая в Афинах эллинское (языческое) воспитание и образование.
В конце 422 годa Евдокия родила Феодосию дочь Евдоксию, ставшую позже женой императора Валентиниана III. Вскоре после рождения дочери 2 января 423 года Феодосий объявил Евдокию августой. Этим он уравнял её в достоинстве со своей сестрой Пульхерией и, как отмечают историки, с этого времени влияние Евдокии на Феодосия стало возрастать. Вскоре Евдокия родила вторую дочь, Флаккиллу, умершую в 431 году. Из одной римской надписи делались предположения о рождении у Евдокии сына Аркадия, однако современные историки пришли к выводу, что речь в надписи идёт не о сыне Евдокии.
Современники высоко отзываются о просвещённой императрице. Живший в одно время с нею Сократ Схоластик заметил по поводу празднования византийской победы в 422 году над персами: «Да и сама супруга царя написала стихи героическим размером, потому что почиталась женщиной умной.» Не без участия Евдокии в 425 году в Константинополе был открыт университет, в котором первенствующее место было отведено изучению греческой культуры и философии. В 428 году, после появления несторианской ереси, Евдокия встала на сторону мужа, который симпатизировал Несторию и созвал Эфесский собор, не имея цели осудить его (Пульхерия же не разделяла взгляды брата и поддерживала Кирилла Александрийского). Несмотря на это, Собор осудил учение Нестория, с чем впоследствии согласился и Феодосий. Это был триумф Пульхерии, начинавшей было утрачивать свою роль в делах управления империей.
В 438 году Евдокия исполнила обет, что в случае супружества дочери она, подражая святой императрице Елене, совершит паломничество в Святую землю. В путешествии в Иерусалим она провела год:
В Антиохии Евдокия закончила свою речь к горожанам словами: «Горжусь и тем, что мой род - от вашего рода и крови» (подразумевая своё родство с греческими колонистами, основавшими город). По сообщению Евагрия Схоластика, горожане почтили её «искусно выработанной одной статуей», а император Феодосий по её просьбе «к этому городу присоединил значительную часть местности, проведя его стену до самых ворот дафнийского предместья».
Среди реликвий, привезённых Евдокией из Иерусалима в Константинополь, были часть мощей первомученика Стефана, вериги апостола Петра (одну из цепей она отправила дочери в Рим) и Влахернская икона Божией Матери.
После возвращения в столицу влияние Евдокии заметно усилилось: префектом претории Востока стал её фаворит Кир из Панополиса, учёный и поэт, близкий царице по эллинской культуре. Она заручилась поддержкой евнуха Хрисанфия, имевшего большое влияние на Феодосия, и вместе с ним приступила к отстранению Пульхерии от управления империей. Феофан Исповедник пишет, что сам Хрисанфий вошёл в доверие к Евдокии, чтобы использовать её для собственной цели по смене константинопольского патриарха, чему противилась Пульхерия.
По наущению евнуха Евдокия попросила Феодосия, чтобы тот повелел патриарху Флавиану посвятить Пульхерию, как давшую обет девственности, в диакониссы. Флавиан не стал противиться воле императора, но попросил Пульхерию «не допускать его к себе, чтобы не быть ему принуждену сделать ей какое-либо огорчение». Пульхерия, узнав о заговоре, не стала бороться и «удалилась в Евдомон на покой», а Феодосий и Евдокия «вознегодовали на Флавиана за то, будто он открывает тайны дома их». Такие действия Евдокии вызвали негодование у клерикальной партии, привыкшей управлять делами при Пульхерии, что привело к опале императрицы.
Около 441 года Евдокия была заподозрена мужем в любовной связи с Павлином, другом детства Феодосия II. Иоанн Малала, историк VI века, первым передал эту историю в романтическом виде:
Возможно, история с яблоком была придумана, но замечание современника событий Нестория свидетельствует в пользу того, что любовная драма всё-таки имела место: «Демон супружеской измены, который погрузил императрицу в стыд и унижение.»
После этих событий Евдокия упросила царя отпустить её в Иерусалим для молитвы. Феодосий легко согласился на это, так как по мнению Шарля Диля уже не чувствовал к Евдокии ничего, кроме ненависти, подозрительности и злобы, разжигаемыми его свитой. Житийная литература умалчивает об опале Евдокии (это объясняется канонизацией как Евдокии, так и Феодосия), сообщая, что в Иерусалим на поклонение святыням она отправилась только после смерти своего мужа. Казнь Павлина произошла в 444 году в Каппадокии, куда император выслал его.
После того, как Евдокия удалилась в Иерусалим, Пульхерия попыталась захватить всю её собственность. Согласно хронисту VII века Иоанну из Никиу, стороннику монофизитов, Пульхерия подготовила указ о переходе дворца и прочего имущества императрицы в её собственное владение. Когда Феодосий собрался подписать документ, он заметил дополнение: «Императрица Евдокия становится моей [Пульхерии] рабыней». Разгневанный император отослал сестру и перестал следовать её желаниям. Впрочем более поздний хронист Феофан, прославляющий деяния Пульхерии, обращает историю о несостоявшемся рабстве императрицы в шутку: «Между прочим премудрая Пульхерия раз предложила ему [Феодосию] бумагу об отдаче ей в рабство супруги его, Евдокии, которую он не читавши, подписал, за что потом она укоряла его.»
В 443 году Евдокия переехала в Иерусалим. Первое время она жила в нём как императрица, окружённая свитой, где выделялись священник Север и диакон Иоанн, которых она привезла вместе с собой из Константинополя. Правитель Иерусалима Сатурнин донёс об этом Феодосию и тот, всё ещё подозревая в гневе Евдокию в супружеской неверности, «дал повеление отрубить им головы». Евдокия отомстила доносчику за эту обиду, Сатурнин пал от рук убийц, возможно подкупленных или просто направляемых опальной императрицей.
После этого в жизни Евдокии начался новый период: Феодосий отозвал из Иерусалима всех составляющих её свиту императорских чиновников и, таким образом, лишил её преимуществ императорского звания. Она начала жить как частное лицо, но благодаря оставшимся у неё богатствам прославилась как щедрая благотворительница и устроительница церквей, монастырей и больниц. Рядом с базиликой Гроба Господня был построен великолепный дворец для иерусалимских епископов, она восстановила разрушенные более столетия назад стены Иерусалима, считая, что именно к ней относятся строки 50-го псалма: «Ублажи, Господи, благоволением (по гречески — Евдокия) Твоим, Сион, и пусть воздвигнутся стены Иерусалимские». Бурная строительная деятельность Евдокии была схожа с деятельностью императрицы Елены, в результате чего в легендах произошло их отождествление. Так коптское предание об обретении Животворящего Креста приписывает его находку Евдокии.
Христианство стало государственной религией Римской империи только около века назад. В V веке оно ещё только формировало свою идеологию, разделяясь периодически на разные течения в попытках трактовать сущность Бога. Общепризнанные теологические взгляды, часто при поддержке власти, канонизировались на соборах, а отклоняющиеся от господствующей линии объявлялись ересями. Хотя ереси преследовались (но без истребления десятков тысяч отступников, как в более поздние века), в целом императорская власть относилась терпимо к инакомыслию, и особенно авторы этой эпохи хвалили за это императора Феодосия II.
Евдокия окружила себя в Иерусалиме аскетами и монахами, начала интересоваться вопросами христианского богословия, симпатизировать монофизитам и их лидеру Диоскору Александрийскому, одержавшему на Эфесском разбойничем соборе в 449 году победу над православной партией. В 451 году учение монофизитов было осуждено Халкидонским собором, но Евдокия всё равно оставалась ему верна. Согласно Хронографии Феофана «монах Феодосий, муж погибельный, тотчас после Халкидонского собора отправился в Иерусалим, и узнавши, что царица Евдокия расположена к Диоскору, низложенному собором, начал громко кричать против собора, обвиняя его в ниспровержении православной веры, чем привлёк на свою сторону царицу и монахов». То, что Евдокия так легко приняла проповедь Феодосия против Халкидонского собора, исследователи объясняют тем, что она считала этот собор — собором Пульхерии и поэтому была против него. В результате к моменту возвращения иерусалимского патриарха Ювеналия (на Эфесском соборе он поддержал Диоскора, а на Халкидонском отрёкся от монофизитов, был оправдан и возвращён на иерусалимскую кафедру) в городе был подготовлен бунт:
Не теряя времени, Евдокия наняла войско, вооружила монахов, поставила стражу на возведённые ею Иерусалимские стены и, когда Ювеналий, гордясь достигнутым званием патриарха, вступил в Иерусалим, его окружила толпа, настойчиво требовавшая, чтобы он проклял собор и отказался от своей подписи. Патриарх не согласился, и тогда мятежная толпа рассеялась по городу, отворила двери тюрьмы, предала избиению приверженцев Ювеналия и наконец ринулась в базилику гробницы Господней, где провозгласила Феодосия Иерусалимским патриархом.
Феодосий стал рукополагать новых епископов, пользуясь поддержкой палестинского монашества. Византийский император Маркиан направил в Палестину войска, которые 16 января 452 года взяли в осаду церковь Гефсимании, куда на праздник собрались отступники. В 453 году после 20 месяцев отсутствия патриарх Ювеналий вернулся на свою кафедру. Феодосий бежал в Синайский монастырь, а Евдокия, невзирая на увещевания дочери Евдоксии, зятя Валентиниана и папы римского Льва Великого, оставалась сторонницей монофизитов.
История возвращения Евдокии незадолго до смерти в лоно православия весьма подробно описана у историков, а также в агиографической литературе, так как её раскаяние было важно для факта её канонизации. Евдокия раскаялась в своей поддержке учения монофизитов после жизненных неприятностей, которые она посчитала Божьей карой: её зять римский император Валентиниан был убит заговорщиками, а её дочь насильно взял в жены организатор заговора. Вандалы в 455 году разграбили Рим и увели дочь Евдоксию и внучек Евдокии в плен.
Евдокия отправила посланника в Антиохию к Симеону Столпнику спросить, чем ей умилостивить этот «небесный гнев». Симеон ответил: «Я же весьма удивляюсь тому, что, имея источник вблизи, пренебрегаешь им, и тщилась почерпнуть той же воды издалёка: ты имеешь там богоносного Евфимия, следуй его учению, — и спасёшься». Евдокия обратилась к проживавшему в Палестинской пустыне Евфимию Великому, известному подвижнику своего времени. Он «утешил Евдокию, убедил её в её заблуждениях и возвратил к православию». По примеру Евдокии многие из палестинских сторонников монофизитов примирились с патриархом Ювеналием.
В искупление вины за длительную поддержку ереси Евдокия построила на месте смерти первомученика Стефана базилику в его честь — более обширную и богатую, чем храм Гроба Господня. Рядом с ней она подготовила себе гробницу.
Скончалась Евдокия 20 октября 460 года, пережив своего мужа Феодосия († 450 г.) и соперницу в борьбе за влияние на императора Пульхерию († 453 г.). По свидетельству хронистов, «умирая же, она исповедовалась, что не сознается о наговорах <против себя> о Павлине». Её погребение совершил иерусалимский патриарх Анастасий при участии Евфимия Великого и монахов его лавры. Позднее рядом с императрицей Евдокией была погребена её внучка, бежавшая от вандалов и носившая тоже имя Евдокия. Их гробницы были разрушены вместе с базиликой святого Стефана при нашествии персов в 614 году.
Евдокия известна как талантливая поэтесса, сочинившая ряд произведений как на исторические, так и на религиозные темы.
В ней выражена идея борьбы христианства и язычества на примере житийной истории Киприана, бывшего сначала известным магом, вызывателем демонов, а затем после обращения в христианство рукоположенным в епископы. Киприан и его возлюбленная Юстина, пройдя путь от взаимной человеческой страсти до любви к Богу, приняли мученическую смерть. По оценке критиков некоторые образы, созданные в этом сочинении Евдокией, «дают предчувствовать прекрасные образы Мильтона в его поэме „Потерянный Рай“ и даже некоторые черты Фауста».
Точная дата канонизации Евдокии, как и её супруга, не известна. Икона X века с изображением императрицы свидетельствует о том, что к этому времени её уже почитали святой.