Выходец из древнего дворянского рода, предком которого, согласно преданию, был касожский князь Редедя. Дед — известный драматург Фёдор Фёдорович Кокошкин. Его отец, Фёдор Фёдорович (в роду старшим сыновьям было принято давать имя Фёдор), надворный советник, комиссар по крестьянским делам в городе Холме Люблинской губернии, умер, когда Ф. Ф. Кокошкину исполнилось два года. Мать позднее была начальницей Владимирской женской гимназии.
Окончил Владимирскую гимназию в 1889 году, с золотой медалью. Затем окончил юридический факультет Московского университета (1893; тема выпускного сочинения «„Политика“ Аристотеля»). Был оставлен при университете по кафедре государственного права для подготовки к профессорскому званию. Слушал лекции в Гейдельбергском и Страсбургском университетах и в Париже. Магистр государственного права.
В 1896 году опубликовал свою первую научную работу «К вопросу о юридической природе государства и органов государственной власти». Был помощником секретаря Московского юридического общества. С 1897 года — приват-доцент кафедры государственного права Московского университета. С 1899 года читал спецкурс о местном самоуправлении, руководил практическими занятиями студентов по государственному праву. С 1907 года читал курс лекций по истории русского государственного права, экстраординарный профессор. В 1911 году, вместе с другими либеральными преподавателями, покинул университет в знак протеста против политики министра народного просвещения Л. А. Кассо.
Также преподавал историю государственного права в Московском коммерческом институте, Народном университете им. А. Л. Шанявского, Высших женских юридических курсах.
Внёс значительный вклад в научную разработку проблем государства и права. Как учёный-юрист поставил и разработал принципиально важный вопрос о пределах государственного вмешательства в общественную и личную жизнь граждан. При этом он постоянно подчёркивал мысль, что «внутренняя, духовная сторона человеческой жизни остается недоступной для непосредственного планомерного воздействия государственной власти». Одновременно разрабатывал такие проблемы как соотношение централизации и децентрализации, автономии и федерализма, местного самоуправления.
С 1897 года — гласный Звенигородского уездного земства, с 1900 — Московского губернского земства. С 1903 года был членом Московской губернской управы, заведовал её экономическим отделом, ведавшим вопросами сельскохозяйственной и кустарной промышленности. Также исполнял обязанности помощника секретаря Московской городской думы и одновременно секретаря двух её комиссиях: организационной и по подготовке обязательных постановлений, председателем которых был С. А. Муромцев.
С 1903 года активно участвовал в политической деятельности, был одним из самых активных участников ряда полулегальных и нелегальных либеральных организаций: кружка «Беседа», «Союза земцев-конституционалистов» и «Союза Освобождения». В 1904—1905 годах был одним из руководителей земской кампании, входил в состав организационного бюро земских съездов и руководил их работой. В 1905 году стал одним из основателей партии кадетов, членом её Центрального комитета.
В 1906 года был избран членом I Государственной думы (от Москвы), а затем товарищем (заместителем) её секретаря, ближайший сотрудник председателя Думы С. А. Муромцева. От имени 151 депутата внёс на рассмотрение Думы проект основных положений закона о гражданском равенстве и выступил с его обоснованием. После роспуска Думы подписал Выборгское воззвание (был одним из его авторов и редактором) с призывом к пассивному сопротивлению властям, за что в 1908 году был приговорён к трём месяцам тюремного заключения. Как и другие «подписанты» этого документа, был лишён права баллотироваться в Государственную думу. Также вместе с некоторыми другими кадетскими депутатами I Думы был в 1907 исключён из состава Московского дворянского собрания.
С 1907 года — сотрудник газеты «Русские ведомости» (регулярно публиковал в ней статьи по самому широкому спектру проблем: о парламентаризме, национальном вопросе, о положении старообрядцев), журналов «Право» и «Русская мысль». Был одним из ведущих экспертов кадетской партии по вопросам государственного права и национальной политики.
Известный деятель кадетской партии князь В. А. Оболенский в своих мемуарах писал, что Ф. Ф. Кокошкин
Один из лидеров кадетов М. М. Винавер так характеризовал ораторское мастерство Ф. Ф. Кокошкина:
После Февральской революции 1917 года — председатель учреждённого Временным правительством 20 марта Юридического совещания (был им до июля 1917). Также был назначен сенатором первого департамента. 23 мая 1917 стал председателем Особого совещания по изготовлению проекта Положения о выборах в Учредительное собрание. Был сторонником парламентско-президентской республики, выступал против всенародного избрания её президента, считая, что это может привести к приходу к власти авторитарного лидера. Выступал за предоставление населяющим Россию народностям не территориальной, а широкой культурно-национальной автономии с одновременным осуществлением децентрализации управления и законодательства.
Во второе коалиционное Временное правительство (июль — август) вошёл как государственный контролёр, был лидером кадетской группы в этом составе правительства. Во время выступления генерала Л. Г. Корнилова сложил с себя полномочия, сочувствуя его действиям. После прихода к власти большевиков активно участвовал в подготовке к выборам в Учредительное Собрание, выступая на различных митингах и собраниях. Был избран членом Учредительного собрания. 27 ноября (10 декабря) 1917 г. прибыл из Москвы в Петроград для участия в открытии собрания, первоначально намечавшегося на 28 ноября (11 декабря). Друзья уговаривали его не ехать; по воспоминаниям А. А. Кизеветтера, он ответил им: «Я не могу не явиться туда, куда меня послали мои избиратели. Это значило бы для меня изменить делу всей моей жизни».
28 ноября (11 декабря) 1917 г. арестован большевиками по постановлению Пг. ВРК как один из лидеров «партии врагов народа» заключен в Петропавловскую крепость. В связи с заболеванием (туберкулез) переведен в Мариинскую тюремную больницу вместе с А. И. Шингарёвым, где они были убиты в ночь с 6 на 7 января 1918.
Убийцы не понесли наказания.
В июле 2004 во Владимире состоялось торжественное открытие обновлённой мемориальной доски на здании бывшей гимназии, где среди имён знаменитых выпускников появилось имя Ф. Ф. Кокошкина. Тогда же в городе состоялась научная конференция по истории либерализма на Владимирской земле, посвящённая его памяти.