Ингеборга Дапкунайте родилась 20 января 1963 года в Вильнюсе . Отец актрисы был дипломатом, а мать метеорологом. Родители долгое время работали в Москве, а дочь приезжала к ним только на каникулы. В Вильнюсе маленькая Ингеборга оставалась на попечении бабушки с дедушкой, а также тёти и дяди (музыкантов в театральном оркестре), которые делали всё, чтобы она не ощущала долгого отсутствия родителей.
В четыре года Ингеборга, по протекции своей бабушки, администратора Вильнюсского оперного театра, впервые вышла на сцену в постановке оперы Пуччини «Чио-Чио-сан». После «оперного дебюта» драматическое искусство поначалу казалось маленькой девочке не таким интересным, ввиду отсутствия танцев, песен и музыки. К тому же детство и юность прошли с нацеленностью скорее на спортивную карьеру: Ингеборга не без успехов занималась фигурным катанием и баскетболом, популярным в Литве видом спорта.
Недалеко от дома, где жила Ингеборга, на горе Таурас, располагался профсоюзный дворец, в котором была театральная студия, где Ингеборга занималась в течение 3 лет.
Сразу после школы Ингеборга поступает в Литовскую консерваторию (факультет хорового и театрального искусства, курс Йонаса Вайткуса). Также она собиралась поступать в институт иностранных языков, но в консерваторию экзамены были на месяц раньше.
После окончания консерватории в 1985 году она начинает работать актрисой в Каунасском драматическом театре, позже — в Молодёжном театре в Вильнюсе. Кинодебют актрисы состоялся в 1986 году в фильме Исаака Фридберга «Ночные шёпоты».
В 1993 году состоялся дебют Дапкунайте в Голливуде, в телесериале «Аляска Кид». В этом же году она переезжает в Лондон, где начинает играть в Лондонском театре.
В Молодёжном театре Эймунтаса Някрошюса участвовала в постановках чеховской «Чайки», гоголевского «Носа», репетировала Корделию в «Короле Лире». Позже играла в спектакле Джона Малковича «Ошибка речи», «Монологи вагины» Ив Энслер (реж. Роман Козак), «Мой голубой друг» Екатерины Ковалёвой (Театр им. Пушкина).
В 2005 году Ингеборга Дапкунайте была ведущей русской версии реалити-шоу «Большой Брат» на канале ТНТ. В течение 95 дней Ингеборга и зрители следили за жизнью участников, а в пятницу актриса вела прямой эфир, в ходе которого решалась участь одного из них.
В 2006 году стала участницей проекта «Звёзды на льду», каталась в паре с Александром Жулиным.
Была гостьей в проекте «Прожекторперисхилтон» на Первом канале.
В финале Конкурса песни Евровидение 2009 года, проходившем в России, объявляла баллы, которые получили участники конкурса путём голосования телезрителей.