Ион Цириак был одним из лидеров румынского тенниса, начиная с конца 1950-х годов. С 1959 года он входил в сборную Румынии в Кубке Дэвиса и до 1967 года восемь раз подряд выигрывал национальное первенство. Цириак, игрок бухарестского хоккейного клуба «Штиинца», был также членом сборной Румынии по хоккею, в частности, защищая цвета Румынии на Олимпиаде 1964 года в Инсбруке.
С начала проведения профессиональных туров Гран-При и World Championship Tennis (WCT) Цириак выиграл два входящих в них турнира в одиночном разряде (в Мюнхене в 1970 и в Мадриде в 1971 году). На его счету победы над такими грандами мирового тенниса, как Ананд Амритраж, Витас Герулайтис, Хуан Гисберт, Мануэль Орантес, Стэн Смит, Артур Эш. Однако основных успехов он достиг в парном разряде. В конце 60-х и начале 70-х годов его постоянным партнёром был Илие Нэстасе, один из ведущих теннисистов мира, и вместе они выиграли 11 турниров. В конце 70-х годов Цириак постоянно выступал с другим ведущим теннисистом, аргентинцем Гильермо Виласом, выиграв с ним в общей сложности восемь турниров. Ещё три турнира он выиграл с другими партнёрами, в общей сложности доведя свой лицевой счёт до 22 побед в парном разряде. Самым крупным достижением Цириака был выигрыш в 1970 году Открытого чемпионата Франции в паре с Нэстасе. Помимо этого, Цириак с Нэстасе играл в финале Открытого чемпионата Франции в 1966 году и ещё трижды доходил до полуфинала турниров Большого шлема: в 1968 и 1969 годах на «Ролан Гаррос» и в 1970 году на Уимблдоне. В смешанном парном разряде он дважды играл в финале Открытого чемпионата Франции: в 1967 году с Энн Хейдон-Джонс и в 1979 году, на закате карьеры, с Виржинией Ружичи.
Цириак провёл за сборную Румынии по теннису в Кубке Дэвиса 109 игр за 19 лет выступлений с 1959 по 1977 год, 68 из них в одиночном разряде (40 побед) и 41 в парах (30 побед и всего 11 поражений). За время его выступлений за сборную румыны трижды (в 1969, 1971 и 1972 годах) доходили до финального матча Кубка Дэвиса, но каждый раз проигрывали в нём американцам, ведомым Стэном Смитом. После успехов 1970 года на Открытом чемпионате Франции и Уимблдонском турнире и второго в карьере выхода в финал Кубка Дэвиса он был удостоен в 1971 году Ордена Труда I степени.
Деловую карьеру Цириак начал с того, что некоторое время вёл финансовые дела Илие Нэстасе. Начав тренировать пятнадцатилетнего Бориса Беккера, стал затем его менеджером. Он выступал посредником между Беккером и такими крупными компаниями спортивной одежды и снаряжения, как Puma и Ellesse, чьё сотрудничество с этим теннисистом благоприятно отразилось на их товарообороте. Был также менеджером Гильермо Виласа, Анри Леконта, Горана Иванишевича, Виржинии Ружичи и Марата Сафина. В 1996 году он приобрёл лицензию на проведение в Румынии профессионального теннисного турнира, промоутером которого оставался до 2003 года. Он также был менеджером и промоутером турнира в Кицбюэле (Австрия) и турниров АТР высшей категории в Штутгарте, а затем в Мадриде.
В 1991 году Ион Цириак основал «Banca ?iriac» (в настоящее время «UniCredit ?iriac Bank») — первый частный банк в постсоциалистической Румынии, к 2003 году занимавший десятое место среди румынских банков по объёму капитала. В 1997 году начала перевозки частная авиакомпания «?iriac Air», специализирующаяся на бизнес-перевозках. Банк и авиакомпания, а также страховое агентство и фирмы, занимающиеся продажами автомобилей и недвижимости, образуют в настоящее время империю «?iriac Holdings». В 2005 году, по данным румынского журнала «Capital», Цириак был самым богатым человеком Румынии. Цириак входит в список миллиардеров журнала «Forbes»; в марте 2010 года он делил в этом списке 937-е место с капиталом, оценивающимся в один миллиард долларов США, а в предыдущих списках занимал и более высокие места.
В 1998 году Цириак был избран председателем Олимпийского комитета Румынии; эту должность он занимал до 2004 года, когда его сменил на президентском посту Октавиан Морариу.