Бахтин — автор нескольких лингвистических работ, посвящённых общетеоретическим вопросам, стилистике и теории речевых жанров. Интеллектуальный лидер научно-философского круга, который известен как «Круг Бахтина».
Родился в Орле в семье банковского служащего. В семье было шестеро детей. Затем вместе с семьей жил в Вильно (ныне Вильнюс; 1905—1911) и Одессе (1911—?); по его словам, учился в Петроградском и Новороссийском университетах (документальных подтверждений нет); университет не окончил.
С 1918 года живёт в городе Невеле, преподаёт в единой трудовой школе. Там складывается тесный круг единомышленников-интеллектуалов: М. И. Каган, Л. В. Пумпянский, В. Н. Волошинов, М. В. Юдина, Б. М. Зубакин. В 1919 году — первая опубликованная статья «Искусство и ответственность».
С 1920 года живёт в Витебске, преподает в пединституте и консерватории, выступает с публичными лекциями о философии, эстетике, литературе. В круг его знакомых входят П. Н. Медведев, В. Н. Волошинов, и И. И. Соллертинский. В 1920—1924 годах работа над незаконченными философскими трактатами и ранней редакции книги о Достоевском.
В 1921 году женится на Елене Александровне Околович.
В 1924 году по приглашению ранее вернувшегося туда Медведева возвращается в Ленинград. В Круге Бахтина (который теперь, вместе с перебравшимися из Витебска и Невеля М. В. Юдиной, П. Н. Медведевым, В. Н. Волошиновым, Л. В. Пумпянскиим и И. И. Соллертинскиим, включает Канаева, поэта Константина Константиновича Вагинова, и востоковеда Михаила Израилевича Тубянского) продолжаются домашние диспуты и семинары, посвященные философии религии, этике, литературе. Обсуждаются также Фрейд и психоанализ. 28 июня в Институте истории искусств доклад «Проблема героя и автора в художественном творчестве».
В декабре 1928 года Бахтин вместе с рядом других ленинградских интеллигентов арестован в связи с деятельностью группы А. А. Мейера «Воскресение». 5 января 1929 г., Бахтин по болезни (множественный остеомиелит) освобожден из заключения под домашний арест. 22 июля, в то время, когда он находился в больнице, был заочно приговорен к пяти годам Соловецкого лагеря. Издание в июне 1929 г. первой книги Бахтина «Проблемы творчества Достоевского», изданной в ГИЗе, помогает хлопотам жены и друзей — приговор заменен на 5 лет ссылки в Кустанай.
После окончания ссылки в 1936 из-за запрета проживать в крупных городах устроился на работу в Мордовском государственном педагогическом институте в Саранске, однако был вынужден уехать оттуда в 1937 г. и до 1945 жил на станции Савёлово на границе между Московской и Калининской областями и в г. Кимры, где работал учителем в школе. В 1938 г. ему ампутировали ногу.
В 1945 году Бахтин, живший тогда в Саранске, приезжал в Москву и предоставил в ВАК свою диссертацию о Франсуа Рабле на соискание степени доктора наук; диссертация вызвала идеологическую критику, её вернули автору на доработку, а затем присвоили лишь кандидатскую степень. В том же году он вернулся в Саранск, где снова работал на кафедре всеобщей литературы Мордовского государственного педагогического института (с 1957 — Мордовского государственного университета) по 1961 г.
Практически забытый современниками (между 1930 и 1963, кроме трёх незначительных газетных заметок, не печатался), Бахтин был возвращён в научное пространство СССР в 1960-е годы группой единомышленников, признавшей его своим учителем: в 1960 году получил коллективное письмо от литературоведов В. В. Кожинова, С. Г. Бочарова, Г. Д. Гачева, В. Н. Турбина.
В 1969 году переехал из Саранска в Москву. Ему удалось издать свою книгу о Рабле, переиздать книгу о Достоевском (фактически новую редакцию), подготовить сборник статей о литературе (вышедший вскоре после смерти автора).
Основные работы Бахтина вскоре были переведены и получили очень широкую известность на Западе. В Англии при Шеффилдском университете существует Бахтинский центр, ведущий научную и учебную работу.Особую популярность творчество Бахтина приобрело во Франции, где его пропагандировали Цветан Тодоров и Юлия Кристева. Большой известностью пользуется Бахтин и в Японии, где вышло первое в мире его собрание сочинений, а также издано большое число монографий и работ о нём.
С 1992 года в Витебске (с 2000 года фактически в Москве) издается «журнал научных разысканий о биографии, теоретическом наследии и эпохе М. М. Бахтина» («ежеквартальный журнал исследователей, последователей и оппонентов М. М. Бахтина», затем — «Журнал научных разысканий о биографии, теоретическом наследии и эпохе М. М. Бахтина») — «Диалог. Карнавал. Хронотоп». После перерыва в 2004—2008 с 2009 года журнал издаётся два раза в год. В творчестве М. Бахтина большое место занимают проблемы театра и драматургии, философия сценического искусства в целом. Братья Бахтины в детстве под руководством своей гувернантки разыгрывали сцены из «Илиады» и после её ухода продолжали устраивать театральные представления. В проблеме «М. Бахтин и театр» выделены следующие аспекты: роль театра в жизни и творчестве Бахтина, в формировании его личности и творчестве интересов; «театральные» факты биографии учёного в контексте культуры; проблемы драматургии, театральной эстетики и философии театра в работах учёного, их связи с общекультурными процессами эпохи, бахтинская интерпретация идей «театральности», общекультурной универсалии — метафоры «мир — театр», отчётливо актуализировавшейся в ХХ веке.
В 2003 году в Орле открылся музей им. М. М. Бахтина.