Миша Ауэр родился в Санкт-Петербурге 17 ноября 1905 года. Его матерью была Зоя Ауэр (Унсковская), старшая дочь Леопольда Ауэра, известного скрипача и дирижёра. Муж оставил Зою Унсковскую в 1903 году, уехав в Германию, чтобы жениться на её младшей сестре Марии. Кто был отцом ребёнка неизвестно. Обычно в биографиях Миши Ауэра пишется, что его отец, морской офицер, погиб на русско-японской войне. Семён Иванович Унсковский, муж Зои Ауэр, действительно был морским офицером, но умер он в 1921 году.
Вскоре после начала массовой эмиграции, вместе с потоком беженцев, двенадцатилетний Михаил с матерью в 1918 году оказываются в Константинополе. Зоя Леопольдовна ухаживала за больными в русском госпитале. Там она заразилась тифом и умерла. Миша начинает бродяжничать и каким-то образом ему удаётся уехать в Италию, где его случайно встретила бывшая ученица его именитого деда. Она отвела его в российское посольство. Оттуда послали запрос в США Леопольду Ауэру. Вскоре Миша был на пароходе, плывущем в Америку. Там старший Ауэр принял его в семью и вырастил.
Михаил Ауэр окончил Нью-Йоркскую школу этической культуры по классу скрипки и фортепиано, но выбрал карьеру актёра. В 20 лет сыграл эпизодическую роль в бродвейской постановке по пьесе Г. Ибсена «Дикая утка».
Через несколько лет дед устраивает Мише через знакомых дебют в кино.
В кино он часто играл в амплуа «Mad Russian». Сначала, в основном, только эпизодические роли, иногда снимаясь в пятнадцати фильмах в год. Впервые запомнился зрителям после фильма «Клайв индийский», где сыграл местного правителя-тирана. А уже в следующем году номинировался на «Оскар» за роль Карло в фильме «Мой слуга Годфри». В главных ролях были Уильям Пауэлл и Кэрол Ломбард.
Ауэр часто получал небольшие роли. Но почти всегда снимался со звёздами первой величины. Он побывал на одной съёмочной площадке с Гретой Гарбо и Фредериком Марчем в «Анне Карениной», Кэрол Ломбард и Фредом МакМюррэем в фильме «Принцесса пересекает океан»,Марлен Дитрих в «Дестри снова в седле», Диной Дурбин в нескольких фильмах, Хелен Бродерик и Дугласом Фэрбенксом-младшим в «Гневе Парижа», Жанетт МакДональд и Эдди Нельсоном в «Возлюбленных», Джинджер Роджерс в фильме «Леди в ночи», Джоном Уэйном и многими другими.
Его приглашали сниматься Орсон Уэллс и Фрэнк Капра. Миша Ауэр снялся более чем в ста семидесяти фильмах.
Женился Миша Ауэр в 1931 году на Норме Тиллман. У них родился сын Энтони и дочь Зоя. Развелся с женой в 1940 году. В следующем году снова женился. Его женой стала Джойс Хантер. С ней он также прожил девять лет. В третий раз Миша Ауэр женился на Сьюзан Калиш. У них родилась дочь. В последний раз Миша официально оформил отношения, когда ему было уже шестьдесят. С Элиз Соул он оставался до своей смерти.
Умер 5 марта 1967 года в Риме от сердечной недостаточности.
Номинация на премию «Оскар» 1937 года в категории Лучшая мужская роль второго плана за фильм «Мой слуга Годфри».
На средства Миши Ауэра была построена русская православная церковь в Голливуде.