С 1964 года — в Иерусалиме, в Святогробском братстве. Учился в патриаршей школе в Иерусалиме. 28 июня 1970 пострижен в монахи патриархом Иерусалимским Венедиктом I.
В 1975—1978 учился на богословском факультете Афинского университета, возведён в сан архимандрита. В 1981—1986 учился в Даремском университете (Англия). В 1986—1988 ведал внешними связями Иерусалимского Патриархата. Затем архимандрит Феофил представлял патриарха при ряде организаций, в частности, при Московской патриархии (2001—2003), но в Москве, по свидетельству прихожан Иерусалимского подворья в Москве, бывал нечасто. Был старшим хранителем Гроба Господня.
В епископы рукоположён всего за полгода до избрания в патриархи, 14 февраля 2005. Назначен архиепископом Фаворским. В мае того же года его предшественник Патриарх Ириней I, замешанный в ряде скандальных сделок с недвижимостью, был отрешён от должности сперва Синодом, а потом Всеправославным собором в Фанаре.
22 августа 2005 года был единогласно избран Священным Синодом и интронизован 22 ноября того же года. В течение 2-х лет не мог получить официального признания от правительства Израиля.
Израильская полиция в настоящий момент расследует дело по обвинению Патриарха Иерусалимского и всея Палестины Феофила III в покупке признания своего титула за 13 млн долларов с помощью бывшего министра по делам пенсионеров Израиля Рафи Эйтана.
Некоторыми представителями Московского Патриархата, в частности диаконом Андреем Кураевым, совершившими паломничество в Иерусалим в начале апреля 2008 года по линии Фонда св. апостола Андрея Первозванного, высказывания Патриарха Феофила о исторических притязаниях России на Палестину и негативной роли архимандрита Порфирия Успенского (основателя Русской духовной миссии в Святой земле) были расценены как «русофобские».
Архиепископ Марк (Арндт) в июле 2008 года дал высказал следующую оценку: «Все прежние Иерусалимские Патриархи интересовались Россией, даже в какой-то мере говорили по-русски, любили русский народ и его благочестие, были благодарны за огромный вклад Русской Церкви в укрепление православия на Ближнем Востоке, ценили присутствие русских монашествующих в Святой Земле… Нынешняя политика для меня непонятна. Она резко отличается от политики всех предшественников нынешнего Патриарха Иеруcалимcкого.»