Дочь богатого промышленника Бенджамина Гуггенхайма, погибшего 15 апреля 1912 г. на «Титанике». Её дядя — американский промышленник и коллекционер Соломон Р. Гуггенхайм. Пегги Гуггенхайм была замужем за сюрреалистом Максом Эрнстом. Она покровительствовала творчеству Джексона Поллока — представителя абстрактного экспрессионизма. Свою бурную жизнь она описала в автобиографии «Confessions of an Art Addict».
Произведения искусства из коллекции Пегги Гуггенхайм находятся в разных музеях мира: