После работы у сенатора-демократа Джексона двадцать пять лет проработал в Госдепартаменте и Пентагоне. При Ричарде Никсоне по заданию тогдашнего директора ЦРУ Джорджа Буша работал в «Команде Би», которая готовила независимые от ЦРУ доклады по оценке советской угрозы. При президенте Джеймсе Картере, находясь на посту помощника министра обороны по региональным программам, впервые поставил вопрос о необходимости создать в регионе Персидского залива инфраструктуры для переброски войск на случай нападения на нефтяные месторождения Саудовской Аравии и Кувейта советских войск и, возможно, Ирака. С 1986 по 1989 был послом США в Индонезии.
Занимал должность заместителя министра обороны США с 2001 по 2005 год. В 1989—1993 при Буше-старшем в качестве заместителя министра обороны Дика Чейни подготовил скандальное «Руководство по оборонному строительству», где впервые заговорил о принципах американской гегемонии в однополярном мире. Именно этот документ лёг в основу Стратегии национальной безопасности (англ. National Security Strategy of the United_States) администрации Буша-младшего в 2002 году. После теракта 11 сентября 2001 г., находясь на посту заместителя министра обороны, содействовал созданию в Пентагоне Управления специальных планов (англ. Office of Special Plans), просуществовавшего с сентября 2002 по октябрь 2003.
Должность президента Всемирного банка занимал с июня 2005 по 30 июня 2007 года.
В январе 2005 был выдвинут на должность Президента Всемирного банка и в июне того же года занял её.