Роскоу Хилленкоттер родился 8 мая 1897 года в Сент-Луисе, штат Миссури.
До прихода в Центральное разведывательное управление служил командиром на линкоре «Миссури» (ББ-63). Ходил несколько туров как помощник военно-морского атташе во Францию в 1933-35, 1938-40, 1940-41, 1946-47 годах. С марта 1942 года по сентябрь 1943 года исполнял обязанности руководителя разведки, в штате главнокомандующего Тихоокеанским флотом (адмирал. Честер В. Нимиц). А 29 ноября 1946 года получил звание контр-адмирала.
30 апреля 1947 года был выдвинут президентом Гарри Трумэном на должность директор Центральной разведки. На следующий день, 1 мая, был приведен к присяге и приступил к выполнению своих обязанностей. После принятия «Закона о национальной безопасности 1947» повторно приведен к присяге 26 сентября 1947 года. Повторно назначен на пост директора 24 ноября 1947 года, но уже с новыми обязанностями, а именно, личное руководство ЦРУ. 8 декабря 1947 года утвержден Сенатом.
Он работал в качестве директора ЦРУ, в то время, когда Северная Корея вторглась в Южную Корею (25 июня 1950 года) и началась Корейская война. Его обвинили в том, что он не смог даже приблизительно предсказать такое развитие событий, хотя враждебность намерений Северной Кореи были налицо. Вследствие этого ему пришлось оставить свой пост.
После увольнения снова вернулся на флот. С августа 1950 года по октябрь 1951 командовал Первой дивизией крейсеров Тихоокеанского флота. Вице-адмирал с 9 апреля 1956 года. Главный инспектор Флота с 1 августа 1956 года.
1 августа 1957 года уволен с флота в запас. На пенсии занимался частным предпринимательством.