Дебютировал в ноябре 1984 года.
В сентябре 1987 года нокаутировал чемпиона мира в полутяжёлом весе по версии WBA Лесли Стюарта.
В марте 1989 года Хилл победил Бобби Чеза.
В июне 1991 года Хилл проиграл выдающемуся боксеру Томасу Хирнсу.
В сентябре 1992 года в бою за вакантный титул чемпиона мира в полутяжёлом весе по версии WBA Хилл победил Фрэнка Тейта.
В апреле 1993 года Хилл во Франции раздельным решением судей победил непобеждённого француза Фабриса Тьоззо.
В ноябре 1996 года Хилл в Германии раздельным решением судей победил непобеждённого немца Генри Маске. После этого боя Маске ушёл из бокса.
В июне 1997 года Вирджил Хилл вновь в Германии встретился с местным бойцом - на этот раз с Даруишом Михалчевски. Хилл проиграл по очкам единогласным решением судей.
В апреле 1998 года Вирджил Хилл встретился с Роем Джонсом. В середине 4-го раунда Джонс провёл правый хук в печень противника. Хилл, скорчившись от боли, упал на канвас. Он поднялся, но на счёт 10 находился всё ещё в полусогнутом состоянии. Рефери зафиксировал нокаут. Бой получил статус "нокаут года" по версии журнала "Ринг".
После этого боя Хилл поднялся в 1-й тяжёлый вес.
В декабре 2000 года Хилл вновь отправился во Францию на 2-й бой против чемпиона мира в 1-м тяжёлом весе по версии WBA Фабриса Тьоззо. На этот раз американец нокаутировал француза в 1-м раунде.
В феврале 2002 года Хилл проиграл во Франции местному бойцу Жану Марку Мормеку.
В мае 2005 года в реванше Хилл вновь уступил Мормеку. На этот раз бой проходил в ЮАР.
В январе 2006 года Хилл победил непобеждённого Валерия Брудова.
В марте 2007 года состоялся 2-й бой Хилла и Генри Маске. Не выходивший на ринг 11 лет, Маске вернулся специально ради реванша. Бой проходил в Германии, и на этот раз по очкам победил немец.