Сын адвоката и художника-любителя, покончившего с собой, когда сыну было 9 лет. Не получил систематического образования. С середины 1910-х годов вошёл в художественные круги Парижа, познакомился с Марселем Прустом, Андре Жидом, Сергеем Дягилевым, Пабло Пикассо, Эриком Сати и другими, оказал влияние на сюрреалистов (затем вошёл в конфликт с А. Бретоном), позднее сблизился с Жаном Маре и Эдит Пиаф. Известен многолетним творческим и любовным союзом с актёром Жаном Маре, с которым прожил вместе около 25 лет.
С 1916 года издавался в литературном американском журнале «Литтл Ревю», основанном Джейн Хип и Маргарет Андерсон. В 1955 был избран членом Французской Академии, Королевской Академии Бельгии. Командор ордена Почётного легиона, член Академии Малларме, многих национальных Академий мира, почётный президент Каннского кинофестиваля, Академии джаза и др. В Мийи-ла-Форе, где умер Жан Кокто, действует дом-музей.
Мало кто из писателей XX века имел такую близкую и обширную связь с музыкой и музыкантами своего времени, как Жан Кокто. Среди его произведений — либретто и тексты для десятков опер, балетов и ораторий, в числе которых многие сделали имя не только своему автору, но и составили историю всей французской музыки.
Особенное значение для Жана Кокто имел скандально легендарный балет Сати-Пикассо-Кокто «Парад», поставленный в мае 1917 года русским балетом Дягилева в Париже. Шумная премьера «первого сюрреалистического спектакля» в истории сделала имя не только Кокто, но и всем остальным участникам этого эпатажного представления. Общение с Эриком Сати, одним из самых особенных и странных композиторов XX века имело наибольшее значение для формирования и творческого, и личного почерка Кокто.
Пять лет спустя Жан Кокто совместно с Эриком Сати и при поддержке известного критика Анри Колле инициировал создание знаменитой французской группы «Шести» молодых композиторов, прообразом которой послужила «Могучая кучка» или «Русская пятёрка», как её чаще называли во Франции.
Кроме того, Кокто выступал сценаристом фильмов Жана Деланнуа («Вечное возвращение», 1943; «Принцесса Клевская», 1960), Робера Брессона («Дамы Булонского леса», 1945) и др. Роман «Ужасные дети» был в 1950 году экранизирован Мельвилем. Позднее тот же сюжет был переработан Гилбертом Адэром и воплощён Бернардо Бертолуччи в фильме «Мечтатели» (2003).
Пьеса «Двуглавый орёл» легла в основу фильма Микеланджело Антониони «Тайна Обервальда», а у Педро Альмодовара в фильме «Закон желания» показана постановка пьесы Кокто «Человеческий голос».